Støre blei så tilsett som spesialrådgjevar ved Statsministerens kontor. Under EØS-forhandlingane tidleg på 1990-talet var Gahr Støre spesialrådgjevar for Gro Harlem Brundtland og aktiv deltakar i utforminga og forhandlinga av avtalen. Seinare blei han ekspedisjonssjef i Utanriksdepartementet. I 1998 blei Støre eksekutivdirektør (stabssjef) ved Gro Harlem Brundtland sitt kontor i Verdshelseorganisasjonen (WHO).[3]
I åra 2002–2003 var Støre arbeidande styreleiar i analyseselskapet Econ, før han blei generalsekretær i Raudekrossen i august 2003. Denne jobben hadde han til han blei utanriksminister hausten 2005.[4]
Ved stortingsvalet 2009 blei han vald inn på Stortinget som fast representant for Oslo, men heldt fram i regjeringa som utanriksminister.
Jonas Gahr Støre er gift med sosiologen og forskaren Marit Slagsvold, og saman har dei tre born.