Gleichzeitig schlug sie als Mitglied der Demokratischen Partei eine politische Laufbahn ein. Zwischen 1973 und 1978 gehörte sie zum Stab des Kongressabgeordneten Leo Joseph Ryan. Sie begleitete ihn 1978 auch nach Jonestown, Guyana, wo Ryan Vorwürfe gegen die Sekte Peoples Temple untersuchen sollte. Beim Angriff von Sektenmitgliedern, dem Ryan und vier andere zum Opfer fielen, wurde Speier mehrmals angeschossen.
Zurück in den USA bewarb sich Speier 1979 um Ryans Sitz im Kongress, blieb aber noch erfolglos. Zwischen 1980 und 1986 war sie Landrätin im San Mateo County; von 1986 bis 1998 saß sie als Abgeordnete in der California State Assembly. Danach war sie von 1998 bis 2006 Mitglied des Staatssenats. Im Jahr 2006 kandidierte Speier erfolglos für das Amt des Vizegouverneurs von Kalifornien.
Nach dem Tod des Kongressabgeordneten Thomas Peter „Tom“ Lantos wurde Jackie Speier bei der fälligen Nachwahl für den zwölften Sitz von Kalifornien als dessen Nachfolgerin in das US-Repräsentantenhaus in Washington, D.C. gewählt, wo sie am 8. April 2008 ihr neues Mandat antrat. Seit 2013 vertrat sie den vierzehnten Kongresswahlbezirk ihres Staates im Repräsentantenhaus. Nach sechs Wiederwahlen gab Speier im November 2021 bekannt, nach über 40 Jahren in gewählten Ämtern, nicht erneut für das Repräsentantenhaus zu kandidieren. Sie schied damit am 3. Januar 2023 als Abgeordnete aus dem Parlament aus.[7]
Sie ist für eine bessere Kontrolle von privatem Waffenbesitz sowie für legale Abtreibungsregelungen und setzt sich für den Umweltschutz ein.
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