Naceu nunha pequena cidade preto de París. Fillo de Georges Cocteau e de Eugénie Lecomte, foi o menor tras Marthe (12 anos) e Paul (8 anos). En 1898 Georges Cocteau, rentista fillo de avogados, suicidouse propinándose un balazo na cabeza. Isto, xunto co posterior traslado de Marthe e Paul ao fogar dos seus avós, fixo que Eugénie Lecomte fose unha nai sobreprotectora co pequeno Jean.
En 1900 ingresou no Lycée Condorcet, do que foi expulsado por indisciplina no ano 1904. En 1906 ingresou no Lycée Fénelon, onde nunca logrou un rendemento regular, por culpa do seu pouco interese.
En 1908, Édouard de Max, fanático da poesía do mozo Cocteau, presentouno nunha Matinée Poética no Théâtre Muller, onde non dubidou en declaralo como un novo prodixio da poesía. Así, un ano máis tarde, publicou a súa primeira compilación poética, La lampe d'Aladin. En 1909 trasladouse á súa nova residencia, na rue d'Anjou de París, xunto coa súa nai. Este mesmo ano, tivo unha fugaz relación coa comediante Madeleine Carlier.
No ano 1909, grazas á súa amizade con Serguei Diaghilev e á revelación dos Ballets Rusos, Jean Cocteau ingresou no círculo do ballet e o teatro.
A morte súbita de Raymond Radiguet, gran compañeiro de Cocteau, o 12 de decembro de 1923 afectou terriblemente ao poeta, que chegou a declarar: «xa non escribirei». Desesperado, Cocteau enganchouse ao opio e, a pesar de someterse a numerosas curas de desintoxicación, consumiu droga até o final da súa vida.
En 1930 realizou a súa primeira película: Le sang d'un poète (O sangue dun poeta). Cocteau foi hospitalizado durante 40 días debido a un ataque de febre tifoide. Durante 1932 mantivo unha relación con Nathalie Paley, filla dun gran duque Romanov. Quedou embarazada, pero abortou debido á intervención de Marie-Laure de Noailles, quen de moza amara a Cocteau e propúxose arruinar a súa nova relación. Durante o transcurso do ano 1933, mantivo unha fugaz relación con Marcel Khill, quen faleceu en 1940.
En 1943 faleceu a súa nai, Eugénie Lecomte. En 1945 gravou a película La Belle et la Bête, onde coñeceu a quen foi a súa parella máis duradeira, Jean Marais, cuxa relación levantou fortes críticas que Cocteau contrarrestou nos seus ensaios contra a homofobia. En 1947 reencontrouse con Édouard Dermit, quen se converterá a partir de entón no seu fillo adoptivo e herdeiro universal. O 10 de xuño de 1954 Cocteau foi vítima dun infarto de miocardio.
O 3 de marzo de 1955, Jean Cocteau foi nomeado membro da Academia francesa (l'Académie française).
En 1958 faleceu a súa irmá, Marthe Cocteau. En 1957 foi nomeado Membro Honorario do Instituto Nacional de Artes e de Letras de Nova York. En 1961 faleceu o seu irmán, Paul Cocteau.
