Era fill de l'actor canadenc Walter Huston, i de Rhea Gore, periodista d'origen escocès i irlandès per part del seu pare. Huston fou criat pels seus avis materns, Adelia Richardson i John Marcellus Gore.
Va ser un personatge inquiet, ja que també va ser boxador, periodista, novel·lista, militar, criador de cavalls, caçador, col·leccionista d'art... De fet, en la seva adolescència va arribar a ser un campió de boxa i va exercir com a agregat militar nord-americà en l'exèrcit mexicà. Va contreure el primer matrimoni a la primerenca edat de 20 anys. Durant una temporada, va viure com a pintor de carrer a París, va treballar com a actor i va ser redactor d'una revista novaiorquesa.
Carrera professional
Va començar en el cinema com a extra en alguna pel·lícula i, gràcies al seu pare, que era actor, va ser guionista de diverses pel·lícules de William Wyler (A House Divided o Jezebel) i va treballar en una quantitat impressionant de guions adaptats durant els anys 1930 i principis dels 1940 (El sergent York, Els crims del carrer Morgue, L'últim refugi, entre d'altres).
La seva primera pel·lícula com a director, de la qual també va ser guionista, El falcó maltès, va esdevenir tot un èxit i encara continua sent considerada una obra mestra de la història del cinema, amb Humphrey Bogart com a protagonista. Diverses pel·lícules seves importants també van estar protagonitzades per Bogart: El tresor de Sierra Madre i Cayo Largo.
Poc després, mentre rodava Across the Pacific, una aventura d'espionatge, es va enrolar en l'aviació a causa de la guerra i no va poder acabar el rodatge d'aquesta pel·lícula. Mentre va romandre en l'exèrcit es va convertir en cineasta militar realitzant tres documentals: Report from d'Aleutians, The battle of San Pietro i Let there be light,[2] aquesta última sobre el tractament psiquiàtric dels ferits de guerra, perquè John Huston es va iniciar en tècniques d'hipnosi.
Les pel·lícules de Huston tractaven sobre la naturalesa humana i els seus tràngols. També a vegades incloïen escenes o passatges de diàleg breus pel que fa a assumptes mediambientals que arribarien a la consciència pública en els anys 1970; els exemples inclouen El tresor de Sierra Madre (1947) i La nit de la iguana (1964). Huston també dirigí Vides rebels amb un càsting estel·lar que incloïa Clark Gable, Marilyn Monroe, Montgomery Clift, i Eli Wallach, ambientada i rodada a Reno, Nevada, amb guió d'Arthur Miller, que va adaptar relat seu publicat a Esquire el 1957.[3]
Huston passava llargues vetllades als casinos de Nevada després de filmar, envoltat per periodistes i noies, apostant, bevent i fumant cigars. Gable havia dit que "si continuava així, moriria aviat". Irònicament, i tràgicament, Gable moria tres setmanes després d'acabar la pel·lícula d'un atac de cor mentre que Huston viuria vint-i-sis anys més.
La reina d'Àfrica, una altra de les seves obres mestres, rodada el 1951, que va rebre quatre nominacions a l'Oscar (actor, actriu, director i guió), dels quals en va guanyar un Humphrey Bogart al millor actor.[4] Va tenir un intens rodatge que durà tres mesos,[5] va demostrar al seu equip fins on estava disposat a arribar per fer una pel·lícula, rodant a Uganda i Congo, amb mosquits, calor i tota mena de malalties.[6] També en un altre dels seus llargmetratges, Errol Flynn i Trevor Howard van sofrir grans penalitats durant el rodatge de The Roots of Heaven (1958) al Txad.[7]
Expatriació a Irlanda
Va entaular una batalla contra el comitè d'assumptes antiamericans que el va portar fins a Washington. La HUAC (House Committee on Un-American Activities) va interrogar a nombrosos cineastes, guionistes i actors per donar testimoni de les afiliacions passades.[8][9] El 1952, poc després de rodar Moulin Rouge, en què narrava la vida de Tolouse Lautrec, i feia un hàbil ús del color, John Huston es va expatriar a Irlanda,[10] on viuria durant vint anys. Es va convertir en un pària de Hollywood.
Va tenir ocasió de dirigir el seu propi pare, l'oscaritzat actor Walter Huston, en cinc llargmetratges,[11] i també va dirigir la seva filla, Anjelica Huston, en L'honor dels Prizzi[12] i en Dublinesos, entre d'altres. En aquest darrer film,[13] amb guió del seu fill Tony Huston, John Huston dirigeix a les portes de la mort des d'una cadira de rodes i amb ajuda d'una màscara d'oxigen.