Упершыню Ракішкі згадваюцца ў 1499 годзе ў прывілеі князя Аляксандра. Згадкі аб мясцовым касцёле і мясцовай парафіі датуюцца 1500 годам. Да 1547 года мясцовыя землі належалі вялікаму князю літоўскаму, а потым былі перададзены Жыгімонтам Вазам князям Крошынскім. У XVIII стагоддзі Ракішкі перайшлі ва ўладанне Тызенгаўзаў. Апошні ўладар з роду Тызенгаўзаў — Рэйнальд Тызенгаўз — памёр бяздзетным, і Ракішкі перайшлі яго сястры Марыі Радзецкай. Радзецкія валодалі Ракішкамі да Другой сусветнай вайны.
Паселішча хутка развівалася ў ХІХ—ХХ стагоддзях і ў 1920 годзе атрымала статус горада. Тызенгаўзы пабудавалі тут касцёл, а Канстанцін Тызенгаўз, які жыў тут у пачатку ХІХ стагоддзя стварыў заалагічную калекцыю, якая потым была перададзена Віленскаму ўніверсітэту. Развіццю горада паспрыяла будова чыгункі Дынабург — Лібава ў 1873 годзе.
Сучасны герб горад атрымаў у 1993 годзе. Поле з ліхтаром сімвалізуе першых уладароў горада: Крошынскіх, бык сімвалізуе Тызенгаўзаў, а флёр-дэ-ліз сімвалізуе Радзецкіх. На сінім полі арган касцёла Святога Мацея.