Powstała w 1918 roku, brała udział w wojnie domowej w Rosji, głównie w operacjach na jeziorach Onega i Ładoga oraz na okolicznych zatokach. Posiadała ok. 30 jednostek, głównie przebudowanych statków handlowych. Rozformowano ją w marcu 1920 roku[1]. Ponownie sformowana w sierpniu 1941, działała wspólnie z wojskami Frontu Karelskiego do listopada, kiedy to została rozformowana (okręty weszły w skład Flotylli Wołżańskiej). 30 kwietnia 1942 na Wołdze została sformowana Eskadra Oneska, przemianowana w grudniu na Oneską Flotyllę Wojenną, która operowała głównie na jeziorach Onega i Ładoga[2].
Podstawowymi działaniami flotylli było wspieranie operacji wojsk lądowych (w szczególności 7 Armii, której operacyjnie podlegała od grudnia 1942[1]) i zabezpieczenie ich skrzydeł opartych o jeziora i rzeki. Okręty prowadziły wsparcie artyleryjskie od strony wody, eskortowały konwoje oraz same przewoziły ładunki i żołnierzy, wysadzały desanty rozpoznawcze i zwalczały okręty nieprzyjaciela.
Do znaczniejszych akcji należą walki podczas forsowania przez wojska niemieckie rzeki Świr we wrześniu 1941 oraz forsowanie tej samej rzeki przez Armię Czerwoną w 1944, podczas operacji świrsko-pietrozawodzkiej, która doprowadziła 28 czerwca do wyzwolenia Pietrozawodska przez 7. i 32. Armię przy aktywnym wsparciu ze strony flotylli. Przez tydzień jej okręty przewiozły ponad 48 tys. ludzi, 212 czołgów, 446 armat i wiele innych ładunków. Za udział w tej operacji okrętom flotylli i 31 Batalionowi Piechoty Morskiej przyznano honorowy tytuł "Pietrozawodzkich"[2].
Flotyllę ostatecznie rozformowano 10 lipca 1944 roku.
