Руни је професионалну каријеру почео у Евертону. Пет дана пре свог 17. рођендана, 19. октобра2002. је постигао победоносни гол против Арсенала, чиме је прекинуо њихов низ од 30 узастопних победа. Тим голом је постао најмлађи стрелац у историји Премијер лиге. Тај његов рекорд је 26. децембра2002. оборио Џејмс Милнер. Желео је да пређе у тим у којем би имао шансу да се бори за освајање неког трофеја па је због тога одбио нови уговор. Током лета 2004. Манчестер јунајтед и Њукасл јунајтед су се борили за њега. Евертон је прихватио понуду Манчестер јунајтеда од 25,6 милиона фунти што је била највећа сума новца до тада издвојена за играча млађег од 20 година.
У дресу Манчестер јунајтеда је дебитовао 28. септембра2004. у победи над Фенербахчеом од 6-2, у утакмици групне фазе Лиге шампиона. На свом дебију је постигао три поготка а забележио је и једну асистенцију. Први трофеј који је освојио је био Лига куп 2007. У финалу је Манчестер био бољи од Виган атлетика са 4-0, а Руни је био проглашен играчем утакмице. Утакмица против Блекберн роверса4. октобра2008. је била његов 200. наступ у Премијер лиги чиме је постао најмлађи играч који је стигао до тог броја наступа.
Због повреде коју је задобио априла 2006. постојала је могућност да пропусти Светско првенство. Успео је да се опорави од повреде али није био у правој форми. На првом мечу у групи против Парагваја није играо. Против Тринидада и Тобага је у игру ушао са клупе уместо Џејмија Карагера, док је у последњој утакмици групне фазе против Шведске био стартер, али га је у 69. минуту заменио Стивен Џерард. Свих 90 минута је одиграо у осмини финала против Еквадора. Енглеску је у четвртфиналу поражена од Португала након једанаестераца. Руни је тада добио црвени картон у 62. минуту.
Руни је 4. новембра 2018. објавио да ће 15. новембра против репрезентације САД на Вемблију одиграти последњу утакмицу за национални тим на којој је уједно и промовисао своју хуманитарну организацију The Wayne Rooney Foundation.[4] Утакмица је завршена резултатом 3:0 за Енглеску, а Руни је ушао у игру у 58. минуту.[5]