לאחר קרב צ'נסלורסוויל, צצו כמה שאלות בנוגע להתנהלותו של קולקוויט במהלך הקרב, והוא הועבר לקרוליינה הצפונית כדי להתחלף עם הבריגדה של בריגדיר גנרל ג'וניוס דניאל. הבריגדה שלו הועברה שוב בקיץ 1863 כדי להגן על צ'ארלסטוןקרוליינה הדרומית. בפברואר 1864 צעד קולקוויט בראש הבריגדה שלו דרומה כדי לסייע בהגנה נגד פלישת צבא האיחוד לפלורידה, ונחל ניצחון בקרב אולסטי. לאחר קרב זה, הצטרפה הבריגדה של קולקוויט לארמיית צפון וירג'יניה (אנ') בפיקוד של גנרלרוברט אדוארד לי. בשלבים המאוחרים של המלחמה שבה הבריגדה להגן על קרוליינה הצפונית, שם נכנע קולקוויט ב-1865.
קריירה פוליטית
לאחר שובו לחיים הפוליטיים ולקראת תום תקופת השיקום, הביס קולקוויט את המועמד הרפובליקני ג'ונתן נורקרוס בבחירות למשרת מושל ג'ורג'יה של 1876. הוא היה אחד מכמה דמוקרטים שנבחרו למשרותיהם כלבנים שמרניים שהשיבו את שלטון מפלגתם במדינה, בין השאר באמצעות מאמץ גלוי של מורדים חצי-צבאיים לשיבוש ולדיכוי ההצבעה הרפובליקנית, במיוחד של העבדים המשוחררים. בערך באותה תקופה, כמה אלפי "ידידים" ביקשו לקבל כ-30 משרות פטרוניות ממשלתיות. אלו שלא זכו במשרה ניסו להסית מצביעים נגד קולקוויט. נפוצו שמועות שקולקוויט היה מעורב בעסקאות בלתי חוקיות עם חברת הרכבות הצפון-מזרחית. ועדה של בית המחוקקים מצאה את המושל זכאי. במהלך אותה תקופה הוא היה חלק מ"השלישייה הבורבונית" (Bourbon Triumvirate), לצידם של עמיתיו הפוליטיקאים מג'ורג'יה, ג'ון בראון גורדון וג'וזף א. בראון.
ב-1880 נבחר קולקוויט לתקופת כהונה שנייה, וכיהן שנתיים על פי חוקת המדינה החדשה, שצמצמה את משך תקופת הכהונה של המושל מארבע שנים לשנתיים. במהלך תקופת כהונתו צומצם החוב המדינתי.
ב-1883 נבחר קולקוויט על ידי בית המחוקקים של ג'ורג'יה מטעם הדמוקרטים לכהן בסנאט של ארצות הברית מטעמה. ב-1888 הוא נבחר לתקופה כהונה שנייה.
חיים אישיים
אחיו של קולקוויט, קולונל פייטון ה. קולקוויט (אנ') נהרג בגיל 31 בקרב צ'יקמוגה במלחמת האזרחים.
קולקוויט היה נשוי פעמיים. נישואיו הראשונים היו לדורותי אליזבת טרוור, ולאחר מותה הוא נישא לאלמנתו של אחיה, שרה באן טרוור. הוא היה אביהם של שלושה ילדים מאשתו הראשונה ושל שבעה מאשתו השנייה.
ב-1892 לקה קולקוויט בשבץ מוחי ונעשה משותק חלקית. הוא החלים במידה מספקת כדי לחדש את פעילותו בסנאט, אך במרץ 1894 הוא לקה בשבץ נוסף שהותיר אותו מחוסר יכולת כמעט לחלוטין.
.png){kind=small}
