It romteskip de USS Enterprise keart skansearre werom nei de Ierde nei it gefjocht mei de boppeminsklike smjunt Khan Noonien Singh (sjoch: Star Trek II: The Wrath of Khan), dy't it skip besocht hat te ferneatigjen troch in eksperiminteel terrafoarmingsapparaat ôfgean te litten dat bekend stiet as Genesis. Under de sneuvelebemanningsleden is Spock, de Vulcaanske freon fan admiraal James T. Kirk, de gesachfierder fan 'e USS Enterprise. Foarôfgeande oan 'e weromkear nei de Ierde is de deakiste (eins de húl fan in torpedo) mei Spock deryn, ôfsketten op 'e frjemde nije planeet dy't troch it Genesis-apparaat skepen is, en dy't ek Genesis neamd wurdt.
As de USS Enterprise by it romtedok yn in baan om 'e Ierde arrivearre is, begjint skipsdokter Leonard McCoy him frjemd te hâlden en dragen, wêrnei't er foar syn eigen feilichheid opnommen wurdt op in psychiatryske ôfdieling. De kommandant fan 'e Stjerrefloat, admiraal Morrow, bringt in besyk oan 'e USS Enterprise en ynformearret de bemanning dat it skip net reparearre wurde sil, mei't it de bedoeling is dat it út 'e tsjinst helle en sloopt wurde sil. De bemanning kriget befel om net oer Genesis te praten, omreden fan 'e politike gefoelichheid fan it hiele ynsidint mei Khan en it terrafoarmingsapparaat.
Underwilens ûndersykje de wittenskipper David Marcus, de soan fan Kirk dy't ien fan 'e útfiners fan it Genesis-apparaat is, en de Vulcaanske luitenant Saavik oan board fan it Stjerrefloatskip de USS Grissom de nije planeet Genesis en it wielderige plantelibben dat him dêrop ûntwikkelet. As se ûnferwachts op spoaren fan dierliklibben stjitte, lit kaptein J.T. Esteban har beiden nei it oerflak fan 'e planeet strielje. Dêr ûntdekke se dat it Genesisapparaat Spock wer ta libben brocht hat yn 'e foarm fan in Vulcaansk bern, hoewol't syn geast net oanwêzich liket te wêzen. It docht bliken dat de planeet ynstabyl is en mei hoarten en stuiten ferâlderet. De jonge Spock liket mei de planeet ferbûn te wêzen, en ferâlderet jierren yn mar in pear oerentiid. Marcus bekent oan Saavik dat er, om in pear hoekjes ôf te snijen, de gefaarlike, want ynstabile 'protomatearje' brûkt hat by de ûntwikkeling fan it Genesisapparaat. Hy ornearret no dat de planeet binnen in stikmannich oeren himsels like hurd ferneatigje sil as er ta wêzen kommen is.
Tink derom: Yn de tekst hjirûnder wurdt de ôfrin fan de film beskreaun. As jo de film sels sjen wolle, is it mooglik better dat jo it no folgjende diel fan 'e plotbeskriuwing (earst noch) net lêze.
Kruge, de ambisjeuze kaptein fan in Klingon-romteskip, ûnderskept it rapport oer it Genesisapparaat en de skepping fan 'e planeet Genesis dat Kirk nei it haadkertier fan 'e Stjerrefloat ferstjoerd hat. Hy sjocht it Genesisapparaat net út in wittenskiplik perspektyf, mar beskôget it ynstee as in machtich wapen, dat er beslist hawwe wol. Hy set mei syn kamûflearre skip koers nei Genesis, dêr't er de USS Grissom ferneatiget en him mei inkele ûnderhearrigen nei de planeet strielje lit om Marcus, Saavik en de jonge Spock finzen te nimmen.
Op 'e Ierde hat Kirk ûnderwilens in besyk krigen fan Spock syn heit, de Vulcaanske ambassadeur Sarek. Dy is derfan oertsjûge dat Spock foar syn dea syn katra, of libbene geast, oan Kirk oerdroegen hawwe moat. Dat blykt net sa te wêzen, mar út bylden fan befeiligingskamera's oan board fan 'e USS Enterprise wurde Kirk en Sarek gewaar dat Spock syn katra oerdroegen hat oan dokter McCoy. Sarek drukt Kirk op it hert dat it fan it heechste belang is dat it stoflik omskot fan Spock en syn katra nei syn thúsplaneet Vulcanus brocht wurde om te rêste lein te wurden.
Kirk besiket fan admiraal Morrow tastimming te krijen om mei de USS Enterprise werom te reizgjen nei Genesis, mar dy hat neat op mei Vulcaanske mystyk en wol dêr neat fan witte. Hy warskôget Kirk dat er syn eigen karriêre stikken makket as er mei sokke flauwe kul op 'e lapen komt. Kirk glimket wat en jout him gelyk en seit dat er it oan Spock ferplichte wie om it te besykjen. Hy lit Morrow sûnder euvelmoed efter en dy sjocht dan ek raar op as Kirk mei help Scott, Sulu, Chekov en Uhura dokter McCoy befrijt en de USS Enterprisestelt. De spiksplinternije USS Excelsior wurdt efter harren oan stjoerd, mar de Stjerrefloat hat sa dom west om Scott oer te pleatsen nei de Excelsior, en troch syn sabotaazje komt dat skip dan ek net fier.
De USS Enterprise set koers nei Genesis om it stoflik omskot fan Spock te sykjen. Dêr oankommen is de USS Grissom ûnfynber, mar wol treffe Kirk-en-dy der in Klingon-romteskip oan, dêr't se mei yn in gefjocht ferwikkele reitsje. De Enterprise, dy't noch altyd de skea út it gefjocht mei Khan hat, rekket alle wapens kwyt. Kruge, dy't himsels foar it gefjocht weromstrielje litten hat nei syn skip, easket dat Kirk him oerjout, of oars sil er de trije finzenen ombringe litte dy't syn mannen op it oerflak fan 'e planeet fêsthâlde. Om Kirk witte te litten dat it him mienen is, jout er befel om ien fan 'e finzenen, lykfolwa, te deadzjen. De Klingons kieze Saavik út om te eksekutearjen, mar Marcus falt harren oan en wurdt yn har plak ombrocht.
Kirk beart dat er him oerjaan sil, en Kruge stjoert it meastepart fan 'e restearjende bemanningsleden fan syn skip om 'e USS Enterprise te interjen. Wat er net wit, is dat Kirk-en-dy harrensels al nei it oerflak fan 'e planeet striele hawwe en it selsferneatigingsmeganisme fan 'e Enterprise yn wurking steld hawwe. It romteskip ûntploft mei de Klingons oan board. Dêrop lokket Kirk Kruge nei it oerflak fan Genesis ta. Kruge lit Saavik en de ofsieren fan 'e Enterprise as finzenen nei syn skip striele. Wylst de planeet yn ierdbevings en fjoer ûndergiet, reitsje Kirk en Kruge slaande deilis. As Kruge oan 'e hannen oan 'e râne fan in klif hinget mei in rivier fan lava yn 'e djipte ûnder him, stekt Kirk him syn hân ta om him te rêden, mar Kruge besiket ynstee Kirk oan syn foet oer de râne te lûken. Dêrop hat Kirk syn nocht en wâdet de Klingon yn it gesicht oant er yn 'e djipte falt.
Neitiid jout Kirk yn it Klingon, fia it kommunikaasjeapparaat dat Kruge út 'e hân fallen is, de bemanning fan it Klingon-skip opdracht om him en Spock oan board te strieljen. Dêr oermasteret er de pear oerbleaune Klingons. Hy en de oare ofsieren fan 'e Enterprise nimme it skip yn besit en sette koerts nei Vulcanus. Dêr wurdt it libbene lichem fan Spock, dat no like âld is as er wie doe't er stoar, troch de hegepreesteresse T'Lar by in nuodlik ritueel dat fal-tor-pan hjit, gearbrocht mei de katra út it ferstân fan McCoy. It ritueel is súksesfol en de geast fan Spock wurdt weriene mei syn lichem, hoewol't syn oantinkens yn 't earstoan fragmintearre binne. As er him nei djip neitinken te binnen bringt dat Kirk "Jim" hjit en syn freon is, docht lykwols bliken dat er meitiid wer de âlde wurde sil.
As produsint hie Harve Bennett foar Paramount it direkte tafersjoch oer de film. Hy wie ek dejinge dy't it senario skreau, in put dy't er yn seis wiken klearre. Foar Star Trek III: The Search for Spock wie in budget fan $16 miljoen beskikber, wat justjes mear wie as foar The Wrath of Khan, mar noch altyd folle minder as foar de earste Star Trek-film, Star Trek: The Motion Picture, út 1979. De kamerarezjy wie yn 'e hannen fan Charles Correll, en de filmmuzyk waard fersoarge troch James Horner.