זניט היא ממועדוני הכדורגל הרוסיים בעלי ההישגים הבולטים ביותר במפעלים האירופיים מאז החלו מועדוני כדורגל מרוסיה להתחרות בזירה זו. זניט הייתה הקבוצה הרוסית הראשונה שזכתה בסופרקאפ האירופי והשנייה, אחרי צסק"א מוסקבה, שזכתה בגביע אופ"א בשנת 2008. זניט הופיעה בשמינית גמר ליגת האלופות בעונות 2011/2012, 2013/2014 ו־2015/2016, במה שמהווה להישג השיא שלה במפעלים האירופיים והיא מותג הספורט הרוסי המוצלח ביותר באירופה ונחשב לאחד ממועדוני הכדורגל הטובים במזרח אירופה.
לאחר שבעונת 1980 הקבוצה סיימה במקום השלישי באליפות ליגת העל הסובייטית בכדורגל זניט לנינגרד קיבלה לראשונה את הזכות להתמודד במפעלים האירופיים. הקבוצה התמודדה בגביע אופ"א וליריבתה הראשונה הייתה דינמו דרזדן מגרמניה המזרחית שניצחה במשחק הראשון 2:1 אך הפסידה בגומלין בתוצאה 1:4.
בעונת 1984 זניט זכתה לראשונה בתולדותיה באליפות הלאומית וקיבלה את הזכות להתמודד בגביע אלופות אירופה. יריבתה הראשונה הייתה וולרנגה הנורווגית, אותה ניצחה 2:0 בבית ובחוץ סיימה מולה בשוויון מאופס. זניט העפילה לשלב המוקדמות השני והתמודדה מול קבוצת קואוסיוסי הפינית מהעיר לאחטי ואומנם ניצחה בבית 2:1, אך הפסידה 3:1 והודחה מהטורניר. בעונת 1986 זניט לנינגרד סיימה רביעית והתמודדה בעונת 1987 בגביע אופ"א. ברם, באותה עונה הקבוצה פגשה את ברוז' הבלגית שניצחה 2:0 ו-3:0 והדיחה את זניט כבר בשלב המוקדמות הראשון. בעונת 1988 זניט סיימה ששית והעפילה עד לשלב 16 האחרונות בגביע אופ"א בעונת 1990. הקבוצה התמודדה נגד נסטווד הדנית, אותה הביסה 3:1 בבית וסחטה שוויון בחוץ. ברם, יריבתה הבאה הייתה שטוטגרט שאומנם הפסידה בבית 1:0,אך גברה על זניט בגומלין בתוצאה 0:5. לאחר מכן, זניט חזרה למפעלים האירופיים רק כעבור עשור.
במאי 1999 זניט זכתה בגביע הרוסי בכדורגל וקיבלה את הזכות להתמודד בגביע אופ"א. יריבתם הראשונה הייתה בולוניה שניצחה 3:0 במשחק שנערך בסנקט פטרבורג, אך דווקא במשחק הגומלין בחוץ זניט הצליחה לסיים את המשחק בשוויון 2:2, אך לא מספיק כדי להעפיל לשלב הבא. בעונת 2000 זניט סיימה שמינית וקיבלה מקום בגביע אינטרטוטו. במסגרת הטורניר הקבוצה העפילה לחצי הגמר למשחק נגד ברדפורד סיטי, עליה גברה בתוצאה 3:0 בחוץ, במשחק שבו הופיע לראשונה אנדריי ארשבין. בגמר הטורניר זניט פגשה את סלטה ויגו הספרדית, שגברה עליה בדרך לזכייה בתואר.
בעונת 2003 זניט השיגה את הניצחון הגדול ביותר בתולדותיה באירופה לאחר שגברה על קבוצת אנקמפ מאנדורה בתוצאה 8:0, אף שלא הצליחה להעפיל לשלב הבתים בהמשך הטורניר. בעונת 2005 הקבוצה העפילה לראשונה בתולדותיה לשלב הבתים בגביע אופ"א אך סיימה במקום הרביעי בבית עם הפסד אחד, ניצחון אחד ושני שוויונות ונכשלה להעפיל לשלבי ההכרעה בטורניר.
עונה לאחר מכן הקבוצה העפילה עד לשלב רבע גמר גביע אופ"א וכמו בגמר האינטרטוטו, נבלמה שוב על ידי קבוצה ספרדית, הפעם הייתה זו סביליה. באותה עונה (2006) סיימה רביעית ובעונת 2007 הגיעה עד לגמר גביע אופ"א ואף זכתה בו, במה שהיה לתואר האירופי הראשון בתולדותיה, זאת לאחר ניצחונות מרשימים על באייר לברקוזן, באיירן מינכן, מרסיי וגלאזגו ריינג'רס. זמן קצר לאחר מכן זכתה גם באליפות ליגת העל הרוסית בכדורגל ובגביע הסופרקאפ האירופי לאחר ניצחון מפתיע על מנצ'סטר יונייטד. בעונת 2008/2009 הקבוצה התמודדה לראשונה בליגת האלופות במתכונתה המודרנית. היא התמודדה בשלב הבתים. יריבתה הראשונה באותה עונה הייתה יובנטוס שניצחה 1:0. לאחר מכן פגשה זניט את ריאל מדריד במשחק שהסתיים בניצחון ריאל 2:1, זניט הצליחה לגבור רק על באטה בוריסוב הבלארוסית וסיימה לבסוף במקום השלישי בבית וירדה לגביע אופ"א, בו העפילה הקבוצה עד לשלב שמינית גמר הגביע, לאחר שגברה אומנם על שטוטגרט אך הפסידה לאודינזה.
בעונת 2009/2010 זניט התמודדה בשלב המוקדמות הרביעי בגביע אופ"א ולא הצליחה לחזור לשלב הבתים לאחר הפסד לנסיונל מדיירה הפורטוגזית. בעונת 2010/2011 זניט חזרה לליגת האלופות, לאחר שזכתה באליפות ליגת העל הרוסית בכדורגל בעונת 2010. היא החלה את ההתמודדות בשלב המוקדמות השלישי, אך לא הצליחה להעפיל לשלב הבתים. בעונת 2012/2013 זניט העפילה שוב לשלב הבתים בליגה האירופית והעפילה עד לשלב שמינית גמר הטורניר לאחר שגברה על ליברפול בשלב 16 האחרונות. עונה לאחר מכן, עונת 2013/2014, זניט הציגה כדורגל משכנע ושחזרה את ההישג הגדול ביותר שלה במפעלים האירופיים משהגיעה עד לשמינית גמר ליגת האלופות. בעונת 2014/2015 העפילה עד לרבע גמר גביע אופ"א והודחה מהטורניר על ידי סביליה הספרדית.
בעונת 2015/2016 הודחה משלב 16 האחרונות בגביע אופ"א לאחר שסיימה עם מאזן של חמישה ניצחונות בשלב הבתים לרבות מהפך על מכבי תל אביב הישראלית בתוצאה 4:3, לאחר שהאחרונה הובילה 3:0 עשרים דקות לסיום, שאז שחקני זניט הפכו את התוצאה. בעונת 2017/2018 העפילה בפעם השנייה ברציפות לשלב הבתים של הליגה האירופית והודחה מהטורניר בשלב שמינית הגמר. בעונת 2018/2019 העפילה לשלב הבתים בפעם השלישית ברציפות, הפעם לאחר ניצחון משכנע מאוד על דינמו מינסק בתוצאה 8:1, זאת אחרי הפסד 4:0 בחוץ שעל פניו לא השאיר לה הרבה סיכויים. באותה עונה הקבוצה העפילה בפעם התשיעית ברציפות לפלייאוף המפעלים האירופיים מחד, אך מאידך הגיעה להישג עגום של שמונה משחקי חוץ ללא ניצחון, כאשר ניצחון החוץ האחרון היה ב־2017 נגד ריאל סוסיאדד. ברם, הקבוצה העפילה לשמינית גמר הליגה האירופית בפעם השמינית בתולדותיה, אחרי ניצחון 3:2 על פנרבחצ'ה בסיכום הכולל. הקבוצה הודחה לבסוף בשלב השמינית על ידי ויאריאל הספרדית שניצחה 2–5 בסיכום הכולל.
בעונת 2019/2020 זניט חזרה להתמודד בליגת האלופות אחרי היעדרות של חמש שנים והתמודדה כבר משלב הבתים, ברם לא הצליחה להעפיל לשלב הבא וסיימה במקום האחרון בבית, אף על פי שפתחה את הקמפיין עם שוויון חוץ 1:1 מול ליון וניצחון בייתי על בנפיקה ליסבון בתוצאה 3:1,[6] אך בהמשך הפסידה לר.ב. לייפציג: 2:1 בחוץ ו-2:0 בבית והפסידה 3:0 לבנפיקה בחוץ. בכך סיימה לראשונה בתולדותיה במקום הרביעי בשלב הבתים של ליגת האלופות ולראשונה מזה עשור לא העפילה לפלייאוף המפעלים האירופיים.
בעונת 2020/2021 בליגת האלופות זניט חזרה שוב לשלב הבתים בליגת האלופות, עונה שנייה ברציפות והתמודדה מול קלאב ברוז', בורוסיה דורטמונד ולאציו והייתה אחת משלושה מועדוני כדורגל רוסים שהשתתפו בשלב הבתים של ליגת האלופות. ברם, זו הייתה העונה הגרועה ביותר בתולדותיה כשאיבדה סיכוי להעפיל לפלייאוף כבר במחזור הרביעי והייתה העונה הראשונה בה זניט לא ניצחה אף משחק בשלב הבתים של ליגת האלופות. באותה עונה זניט השיגה נקודה אחת בלבד בשישה משחקים וזהו המאזן הגרוע ביותר לקבוצה רוסית מאז עונת 2007/2008, אז צסק"א מוסקבה הפסידה 5 משחקים משישה וסיימה בתיקו 2:2 מול פנרבחצ'ה. בנוסף, לראשונה מאז 2009 זניט לא ניצחה אף משחק במפעלים האירופיים, כאשר אז זניט הפסידה כבר בסיבוב המוקדמות של הליגה האירופית מול נאסיונל, כשבמשחק הראשון סיימה בשוויון 1:1 ובמשחק הגומלין הפסידה בתוצאה 3:4.
בעונת 2021/2022 התמודדה שוב בשלב הבתים בליגת האלופות כשזניט פתחה את שלב הבתים עם הפסד 1:0 לצ'לסי,[7] אך התאוששה עם ניצחון ביתי 4:0 על מאלמו[8] (שהיה הניצחון הגדול ביותר בתולדות הקבוצה בליגת האלופות,[9] לא כולל ניצחונות בשלבי מוקדמות שכללו ניצחון על נורשלן בתוצאה 5:0 בעונת 2013/2014).[10][11][12] בהמשך הבטיחה מקום בשלב 16 האחרונות של הליגה האירופית, אחרי שסחטה שוויון 1:1 מול מאלמו ובמשחק האחרון בשלב הבתים הפתיעה כשסחטה 3:3 מול אלופת אירופה, צ'לסי.[13][14][15] ברם, זניט הודחה כבר בשלב 16 האחרונות של הליגה האירופית אחרי שהפסידה בביתה 3:2 (כשבמשחק הגומלין סחטה שוויון מאופס).
