Πριν από την εκλογή του στον Πατριαρχικό Θρόνο, υπηρέτησε ως Μητροπολίτης Σμολένσκ και Καλίνινγκραντ, από το 1991 έως το 2009. Επίσης, από το 1989 έως το 2009, διατέλεσε πρόεδρος του Τμήματος Εξωτερικών Εκκλησιαστικών Σχέσεων του Πατριαρχείου Μόσχας.
Όταν ολοκλήρωσε τις εγκύκλιες σπουδές του, εργάστηκε ως χαρτογράφος από το 1962 έως το 1965 στο Λένινγκραντ και παράλληλα ολοκλήρωσε τις σπουδές του από την δευτεροβάθμια εκπαίδευση. Κατόπιν εισήλθε στην Θεολογική Ακαδημία της Αγίας Πετρούπολης, λαμβάνοντας πτυχίο Θεολογίας το 1970 με διάκριση.[1]
Τον Απρίλιο του 1969, εκάρη μοναχός λαμβάνοντας το όνομα Κύριλλος και στη συνέχεια χειροτονήθηκε διάκονος από τον τότε Μητροπολίτη Λένινγκραντ Νόβγκοροντ Νικόδημο (Ροτόφ). Τον Ιούλιο του 1969, χειροτονήθηκε πρεσβύτερος. Το 1971, έλαβε το οφφίκιο του αρχιμανδρίτη.[2]
Στις 14 Μαρτίου 1976, χειροτονήθηκε Επίσκοπος Βίμποργκσκ. Το 1977, προήχθη στο βαθμό του Αρχιεπισκόπου. Τον Δεκέμβριο του 1984, διορίστηκε ως Αρχιεπίσκοπος Σμολένσκ και Βιάζμα, και το 1988, διορίστηκε Αρχιεπίσκοπος Σμολένσκ και Καλίνινγκραντ. Στις 25 Φεβρουαρίου 1991, προήχθη στο βαθμό του Μητροπολίτη Σμολένσκ και Καλίνινγκραντ.[3]
Από το 1989 έως την εκλογή του το 2009, διετέλεσε πρόεδρος του Τμήματος Εξωτερικών Εκκλησιαστικών Σχέσεων του Πατριαρχείου Μόσχας και μόνιμο μέλος της Ιεράς Συνόδου.
Στις 27 Ιανουαρίου2009, ο Μητροπολίτης Σμολένσκ και Καλίνινγκραντ κ. Κύριλλος εξελέγη 16ος Πατριάρχης Μόσχας και πασών των Ρωσιών, κερδίζοντας 508 (72%) από τις 702 ψήφους.[4] Είναι Πατριάρχης Μόσχας και πασών των Ρωσιών από την 1η Φεβρουαρίου του 2009, ημέρα της επίσημης ενθρόνισής του.
