Reprezentacja Słowenii swój pierwszy oficjalny mecz rozegrała w 1991 roku. Przez następną dekadę drużyna zaliczana była do europejskich słabeuszy. Poza tym w samej Słowenii piłka nożna nie cieszyła się dużą popularnością, o wiele większe zainteresowanie wzbudzały koszykówka i piłka ręczna. W latach 1995–97 w eliminacjach do Mistrzostw Świata 1998 oraz UEFA Euro 1996 Słoweńcy rozegrali łącznie osiemnaście meczów – wygrali trzy (z czego wszystkie w eliminacjach do Mistrzostw Europy), zremisowali również trzy i przegrali dwanaście.
Wszystko zmieniło się, kiedy w 1998 roku selekcjonerem reprezentacji został 35-letni Srečko Katanec. Za jego kadencji reprezentacja zagrała najpierw w UEFA Euro 2000, a dwa lata później na Mistrzostwach Świata 2002. W obu przypadkach Słoweńcy awansowali po barażach – w 1999 roku wygrali z reprezentacją Ukrainy, a w 2001 roku – z reprezentacją Rumunii. Znacznie lepiej zaprezentowali się na mistrzostwach Europy (dwa remisy i minimalna przegrana z reprezentacją Hiszpanii; na światowym czempionacie – trzy porażki), chociaż udział w obu turniejach zakończyli na fazie grupowej.
Po odejściu Katanca (po konflikcie z największą gwiazdą reprezentacji Zlatko Zahovičem) reprezentacja znów popadła w przeciętność, przegrywając eliminacje do UEFA Euro 2004 (po barażu z reprezentacją Chorwacji), Mistrzostw Świata 2006 i UEFA Euro 2008. Jednakże w 2008 roku, po objęciu funkcji selekcjonera przez Matjaža Keka, słoweńska reprezentacja wyraźnie poprawiła swoje osiągnięcia. W eliminacjach do MŚ 2010, Słoweńcy zajęli drugie miejsce w grupie (kosztem faworyzowanych reprezentacji Czech i Polski), co uprawniało ich do rozegrania barażu o awans. W meczach barażowych reprezentacja Słowenii wyeliminowała reprezentację Rosji (na wyjeździe 1:2, u siebie 1:0, przy równym bilansie zadecydował gol zdobyty w Moskwie) i wywalczyła udział w Mistrzostwach Świata w Republice Południowej Afryki.
Na tym turnieju słoweńscy piłkarze zagrali w grupie C razem ze Stanami Zjednoczonymi, Anglią i Algierią. Po jednym zwycięstwie (z Algierią 1:0), jednym remisie (ze Stanami Zjednoczonymi 2:2), oraz jednej porażce (z Anglią 0:1) zajęli trzecie miejsce w grupie zdobywając cztery punkty. Pożegnali się tym samym z turniejem.
W eliminacjach do Euro 2012 Słoweńcy grali w grupie C razem z Włochami, Estonią, Serbią, Irlandią Północną i Wyspami Owczymi. Po czterech zwycięstwach, dwóch remisach i czterech porażkach zajęli ostatecznie czwarte miejsce z 14 punktami na koncie, co nie dało im awansu.
Dwa lata później w eliminacjach do Mistrzostw Świata w Brazylii ulokowano ich w grupie E razem ze Szwajcarią, Islandią, Norwegią, Albanią i Cyprem. Notując pięć zwycięstw i pięć porażek z piętnastoma punktami na koncie zajęli trzecie miejsce, które nie pozwoliło nawet na udział w barażach.
Eliminacje do Euro 2016 we Francji słoweńska ekipa rozpoczęła meczami w grupie E, razem z Anglią, Szwajcarią, Estonią, Litwą i San Marino. Szesnaście punktów w dziesięciu meczach po pięciu zwycięstwach, jednym remisie i czterech porażkach pozwoliło reprezentacji Słowenii zająć trzecie miejsce i ostatecznie wystąpić w barażach o awans. Zagrała w nich z reprezentacją Ukrainy. Przegrywając dwumecz (2:0, 1:1) nie pojechała na ten turniej.
Kwalifikacje do Mistrzostw Świata 2018 w Rosji podopieczni Srečko Katanca rozpoczęli w grupie F razem z Anglią, Słowacją, Szkocją, Litwą i Maltą. Jednak cztery zwycięstwa trzy remisy i trzy porażki (15 punktów), ostatecznie pozwoliły zająć dopiero czwarte miejsce nie dające kwalifikacji.
Po tych eliminacjach Katanec podał się do dymisji[2]. Na tym stanowisku zastąpił go jego rodak Tomaž Kavčič[3]. Pod jego wodzą Słoweńcy przystąpili do rozgrywek nowo powstałej Ligi Narodów UEFA. W grupie C rywalizowali oni z Norwegią, Bułgarią oraz Cyprem. Notując trzy remisy i trzy porażki spadli do Dywizji D. W międzyczasie nastąpiła zmiana selekcjonera i stery reprezentacji tymczasowo przejął Igor Benedejčič[4]. W listopadzie 2018 nowym trenerem kadry (po raz drugi) został Matjaž Kek[5].
Euro 2024
Reprezentacja Słowenii pod wodzą Matjaža Keka zaliczyła najlepsze eliminacje do mistrzostw Europy w historii, zaliczając 7 zwycięstw, 1 remis i jedynie dwie porażki. Pozwoliło to zająć drużynie Słowenii 2. miejsce w grupie, co oznaczało pierwszy w historii bezpośredni awans na turniej mistrzowski[6].
Słowenia trafiła do grupy z Anglią, Serbią i Danią, co oznaczało, że podopieczni Matjaža Keka byli najniżej notowaną drużyną w rankingach światowych w tej grupie. Jednakże reprezentacja Słowenii rozpoczęła turniej od niespodziewanego remisu 1:1 z Duńczykami. Później doszło do kolejnego remisu 1:1, tym razem z reprezentacją Serbii, z którą stracili gola w ostatniej minucie doliczonego czasu po rzucie rożnym przeciwników, tym samym tracąc szansę na pierwsze zwycięstwo w historii reprezentacji Słowenii na mistrzoswtwach Europy. Ostatni mecz w fazie grupowej zakończył się remisem 0:0 przeciwko reprezentacji Anglii. Głównym atutem gry reprezentacji Słowenii podczas fazy grupowej była świetna organizacja w bloku defensywnym.
Po tych spotkaniach Słowenia zajęła 3. miejsce w grupie z bilansem bramkowym 2:2, takim samym, jak Dania, która skończyła oczko wyżej mimo identycznego dorobku punktowego. O ostatecznej pozycji zadecydowała żółta kartka otrzymana przez członka sztabu Słoweńców - Milivoje Novakovića[7]. Mimo to, taki wynik pozwolił Słowenii wyjść z grupy, jako 4. najlepsza drużyna z klasyfikacji 3. miejsc.
Słoweńcy awansowali pierwszy raz w dziejach do fazy pucharowej mistrzostw, a ich rywalem w 1/8 finału była Portugalia. Sam mecz natomiast został rozegrany na Deutsche Bank Park
we Frankfurcie[8]. Reprezentacja Słowenii ponownie grała bardzo pewnie w obronie i po regulaminowym czasie gry wynikiem meczu było 0:0. W takiej sytuacji doszło do dogrywki. W 103. minucie meczu Vanja Drkušić sfaulował Diogo Jote w polu karnym. Rzutu karnego nie wykorzystał Cristiano Ronaldo, strzał Portugalczyka z 11 metrów obronił Jan Oblak. Niedługo później czerwoną kartkę otrzymał trener Słowenii - Matjaž Kek. Ostatecznie mecz zakończył się wynikiem 0:0, co poskutkowało konkursem rzutów karnych. W nim lepsi okazali się Portugalczycy. W ten sposób reprezentacja Słowenii zakończyła turniej na fazie 1/8 finału.