La capitale è Tver' (chiamata Kalinin dal 1931 al 1990).
Altre importanti città sono: Vyšnij Voločëk (56.000 abitanti) sul fiume Tverca nota per le industrie del legno; Ržev (64.000 abitanti) sul Volga 110 km a sud-ovest di Tver'; Kimry (54.000 abitanti) sul Volga importante centro calzaturiero e dell'abbigliamento; Toržok (49.000 abitanti) rinomata per l'apprezzato artigianato dell'oro e dell'argento.
La oblast' di Tver' comprende 36 rajon[2] (fra parentesi il capoluogo; sono indicati con un asterisco i capoluoghi non direttamente dipendenti dal rajon ma posti sotto la giurisdizione della oblast'):
I centri abitati della oblast' che hanno lo status di città (gorod) sono 23[2] (in grassetto le città sotto la diretta giurisdizione della oblast', che costituiscono una divisione amministrativa di secondo livello):
I centri urbani con status di insediamento di tipo urbano sono 28[2] (in grassetto gli insediamenti di tipo urbano sotto la diretta giurisdizione della oblast', che costituiscono una divisione amministrativa di secondo livello):
