רייט נולד באיירונברידג' שבאנגליה. הקשר בין רייט לוולבס החל ב-1938 כאשר הוא צורף לצוות הטכני של המועדון. הוא היה בן 14 בלבד כאשר ערך את הופעת הבכורה שלו בסגל ב' של המועדון, לאחר שהתקבל לתקופת מבחן של שמונה חודשים. משחקו הראשון במדי הסגל הבכיר היה בניצחון 2 - 1 על נוטס קאונטי ב-1939.
רייט חתם על חוזה מקצוען בגיל 17, אך המועדון הפסיק להשתתף במסגרות התחרותיות בגלל השפעות מלחמת העולם השנייה. רייט הופיע כשחקן אורח עבור לסטר סיטי, ושיחק כחלוץ ומגן לפני שחזר לוולבס ב-1942. עם זאת, לאורך רוב הקריירה שלו הוא שיחק בעמדת הקשר. רייט התגייס לצבא ב-1943 כמדריך כושר פיזי. הוא חזר לשחק בוולבס בכל פעם שיכל, ובסך הכל השתתף בכמאה משחקים בזמן המלחמה.
רייט קיבל את סרט הקפטן של וולבס לאחר המלחמה ולאחר פרישתו של סטן קאליס. הוא הוביל את המועדון לשלוש זכיות באליפות (1953, 1958 ו-1959) ולזכייה בגביע ה-FA (1949). הוא היה שחקן הרכב קבוע בוולבס, והחמיץ רק 31 משחקים בשנות ה-50.
רייט זומן לנבחרת אנגליה לאור יכולתו הטוב בוולבס. משחקו הראשון בנבחרת היה בניצחון 2 - 0 על נבחרת בלגיה ב-19 בינואר1946 במשחק שלא נחשב לרשמי בעקבות השעיית המשחקים הרשמיים בזמן המלחמה. משחקו הרשמי הראשון היה בניצחון 7 - 2 על נבחרת אירלנד ב-28 בספטמבר 1946. רייט זכה לקבל את סרט הקפטן של הנבחרת ב-1948, והחזיק בו במשך 90 משחקים עד פרישתו (שיא אותו הוא חולק עם בובי מור). הוא הוביל את הנבחרת כקפטן במונדיאל 1950, מונדיאל 1954 ומונדיאל 1958. בסך הכל הוא השתתף ב-105 משחקי נבחרת (70 רצופים), והבקיע בהם 3 שערים. הוא היה גם השחקן הראשון בהיסטוריה של הנבחרת שהשתתף ביותר ממאה משחקים. רק כעבור עשר שנים השיא שלו נשבר על ידי בובי צ'רלטון. נכון לשנת 2014 רייט מדורג במקום השמיני מבחינת מספר הופעות בנבחרת.
רייט פרש ממשחק פעיל באוגוסט 1959. הוא השתתף במדי וולבס ב-541 משחקים שבהם הבקיע 16 שערים. רייט מעולם לא הורחק מהמגרש על ידי השופט. לאחר פרישתו זכה לקבל תואר של מפקד במסדר האימפריה הבריטית.
רמת המשחק של ארסנל ירדה בהדרגתיות לאחר המקום השביעי. רייט ניצח רק ב-38.46% מהמשחקים שבהם אימן, והוא ניצב במקום האחרון מבחינת אחוזי ההצלחה בטבלת המאמנים שאחרי המלחמה (מלבד מאמנים זמניים). עונת 1965/1966 הייתה גרועה עבור המועדון, שסיים במקום ה-14 והודח בגביע ה-FA על ידי בלקברן רוברס מתחתית הטבלה. בקיץ 1966 החליטה הנהלת המועדון לפטר את רייט.
הסופרבריאן גלנוויל כתב את המילים הבאות על תקופתו של רייט בארסנל: ”לא היה לו את הפיקחות או הסמכותיות לגרום לדברים לעבוד והוא הגיב לביקורת בצורה הגובלת בילדותיות” (?Billy Wright or wrong).
לאחר הפרישה
רייט עסק מעט בתחום התקשורת לאחר פרישתו. הוא שימש כפרשן טלוויזיה עבור מספר ערוצים, אך עזב את עבודתו ב-1989. הוא היה נשוי לג'ון בוורלי, אחת מהאחיות בוורלי. ב-1990 הוא צורף לחבר המנהלים של וולבס כחלק ממהלך ההשתלטות על המועדון של סרג'ק הייוורד.