Lurralde honen izenik zaharrena Mucrois da, "basurdearen burua". K.o. 370 urtean monasterio bat eraiki zen bertan eta Cennrígmonaid izena hartu zuen, "erregearen txilarraren penintsula". Hau aldatuz joan zen eta hortik sortu zen oraingo gaelerazko izena den Cill Rìmhinn.
Lehenengo biztanleek Tay eta Eden ibaiertzak populatu zituzten mesolitikoan, k.a. 5.000 eta 10.000 artean. K.a. 4.500 urte inguruan nekazaritza iritsi zen eta basoak soiltzen hasi ziren.
K.o. VIII mendean Óengus I errege piktoak monasterio bat eraiki zuen bertan, eta hasieratik San Andres apostoluaren hezurrak bertan zeudela esan izan zen. 906 urtean apezpikuaren egoitza bihurtu zen.
Gaur egungo herria 1140 aldean hasi zen eratzen Roberto apezpikuak zuen L-itxurako jauregiaren inguruan eta 1160an St Andrewseko katedrala eta 1200an St Andrewseko gaztelua eraiki ziren. Hurrengo mendeetan St Andrews katedrala Eskoziako erromesaldien erdigunea izan zen, Europako garrantzitsuenetakoa ere bai, eta herri oso kosmopolita bihurtu zen. 1559ko Eskoziako Erlijio Erreformaren ondoren gainbehera iritsi zitzaion. XV mendean sortu zen St Andrews Unibertsitatea garrantzitsua bera ere Perthera aldatzekotan ere izan ziren.
XVIII mendean herria oraindik gainbehera larrian zegoen baina bultzada berria golfaren bidetik iritsi zen. Honek ekarritako onura ekonomikoari esker herria harresietatik haratago zabaltzen hasi zen kale eta etxe berriak eraikiz.