Vera-Lotte Boecker studierte Philosophie und Literatur an der Humboldt-Universität zu Berlin sowie parallel dazu Gesang an der Hochschule für Musik Hanns Eisler, an der Universität der Künste Berlin, sowie am Opernstudio der Königlichen Oper von Kopenhagen. Sie besuchte Meisterkurse bei Siegfried Jerusalem und Mirella Freni. 2014 übernahm sie im Landestheater Detmold die Hauptrolle der Agnès in BenjaminsWritten on Skin. Für die Gestaltung dieser Rolle wurde sie von der Opernwelt als beste Nachwuchssängerin nominiert und mit dem Theaterpreis der Stadt Detmold ausgezeichnet. Von 2014 bis 2017 gehörte Vera-Lotte Böcker zum Ensemble des Nationaltheaters Mannheim, danach wurde sie von Intendant Barrie Kosky für drei Spielzeiten an die Komischen Oper Berlin engagiert. In beiden Häusern konnte sie ein breites Spektrum an Aufgaben übernehmen, in komischen Opern (als Adina und Rosina) ebenso wie in Operette und Musical, aber auch im dramatischen Fach. In der Uraufführung von Lucia RonchettisEsame di Mezzanotte übernahm sie im Mai 2015 in Mannheim die Rolle der Iris.
Im Jahr 2020 verpflichteten sie Direktor Bogdan Roščić und Musikdirektor Philippe Jordan an die Wiener Staatsoper, wo sie im ersten Fach auftritt. Bereits in ihrer ersten Spielzeit in Wien war sie in drei Neuproduktionen zu sehen und zu hören – als Fusako in Henzes Das verratene Meer, als Micaëla in Bizets Carmen sowie als Virtù und Drusilla in Monteverdis L’incoronazione di Poppea. Für ihre Darstellung der Micaëla wurde sie 2022 mit dem Nachwuchspreis des österreichischen Musiktheaterpreises ausgezeichnet.[7]