Erik Eriksen var født på en gård i Ringe på Fyn i et miljø, som var præget af grundtvigianisme og højskolebevægelse, søn af gårdmand Povl Eriksen og hustru Sofie Hedevig Kirstine Jensen. Han blev formand for Venstres Ungdom i 1930 og blev medlem af Folketinget i 1935, et medlemskab han bevarede til 1968.
På trods af en valgsejr i 1953 lykkedes det ikke for Erik Eriksen at bevare regeringsmagten. Han fastholdt det snævre samarbejde med De Konservative, og det var ikke alle hans partifæller enige i. Den tidligere og højt ansete finansministerThorkil Kristensen forlod partiet, og da Erik Eriksen i slutningen af maj 1965 kom i mindretal i folketingsgruppen på et spørgsmål om en sammenslutning med Det Konservative Folkeparti valgte han at gå som formand d. 24. maj s. å. og genopstillede ikke ved folketingsvalget i 1968.