Khi lực lượng đổ bộ của Đồng Minh chuẩn bị chuyển hướng sang Palau, John D. Henley gia nhập Đội đặc nhiệm 30.8, và khởi hành từ Manus vào ngày 1 tháng 9 trong vai trò soái hạm của đội tiếp nhiên liệu trong các cuộc tấn công lên Peleliu. Các tàu chở dầu và lực lượng hộ tống cho chúng tiếp tục hoạt động ngoài khơi Ulithi cho đến tháng 11, hỗ trợ cho lực lượng đặc nhiệm tàu sân bay nhanh trong việc tái chiếm Philippines. Đơn vị này, dưới quyền Đại tá Hải quânJ. T. Acuff, góp phần quan trọng vào chiến thắng chung.
Trong tháng 12, John D. Henley di chuyển đến Guam để hoạt động độc lập như một tàu tuần tra và hộ tống tại các quần đảo Marshall và Mariana. Nó sau đó di chuyển đến Ulithi, đến nơi vào ngày 31 tháng 1 năm 1945, thực hành huấn luyện phối hợp cùng các Đội phá hoại dưới nước. Nó lên đường vào ngày 14 tháng 2 cho đợt đổ bộ lớn tiếp theo tại Iwo Jima. Đến nơi hai ngày sau đó, nó tham gia cuộc bắn phá chuẩn bị, và sau khi diễn ra cuộc đổ bộ vào ngày 19 tháng 2, nó làm nhiệm vụ bắn hỏa lực theo yêu cầu, tuần tra bảo vệ và làm cột mốc radar vào lúc diễn ra trận chiến căng thẳng tại đây. Nó quay trở về Ulithi vào ngày 5 tháng 3, chuẩn bị cho cuộc đổ bộ lên Okinawa.
John D. Henley lên đường vào ngày 21 tháng 3 cho chiến dịch đổ bộ lớn nhất và cuối cùng tại Mặt trận Thái Bình Dương, trận Okinawa. Nó làm nhiệm vụ bảo vệ các tàu sân bay hạng nhẹ khi máy bay của chúng hỗ trợ lực lượng trên bờ. Thường xuyên chịu đựng các cuộc không kích của đối phương, nó hoạt động hộ tống cho đội đặc nhiệm tàu sân bay, thỉnh thoảng được tiếp liệu tại Kerama Retto, cho đến ngày 24 tháng 6, nó quay trở về vịnh Leyte vào ngày 27 tháng 6.
John D. Henley quay trở lại vùng biển Okinawa vào ngày 1 tháng 7 để hỗ trợ cho các hoạt động quét mìn. Nó quay trở lại vịnh Buckner vào ngày 7 tháng 8, và có mặt tại đây khi chiến tranh kết thúc vào ngày 15 tháng 8. Nó tiếp tục làm nhiệm vụ tìm kiếm giải cứu ngoài khơi Nhật Bản cho đến ngày 24 tháng 8, rồi khởi hành vào ngày 2 tháng 9, ngày Nhật Bản chính thức đầu hàng, cho hành trình dài quay trở về Hoa Kỳ. Nó về đến San Francisco, California vào ngày 24 tháng 9, được đại tu, rồi được cho xuất biên chế tại San Diego vào ngày 30 tháng 4 năm 1946. Con tàu được đưa về Hạm đội Dự bị Thái Bình Dương và neo đậu tại Bremerton, Washington.