W latach 1952–1953 był wykładowcą na Uniwersytecie Southampton. W latach 1953–1956 wykładał na King's College w Londynie. W latach 1953–1955 wykładał w prawo w Christ Church, a w latach 1955–1957 w Marton College w Oksfordzie. W 1959 rozpoczął pracę w Economist, gdzie pisał na tematy prawnicze i polityczne.
Pierwszą próbę dostania się do Izby Gmin podjął w 1951, ale do parlamentu wybrany został dopiero w 1964, jako reprezentant okręgu Chelmsford. W 1972 został podsekretarzem stanu w ministerstwie edukacji i nauki, a w 1973 ministrem sztuki w tymże resorcie. W latach 1975–1979 był mówcą opozycji ds. edukacji. W 1978 został przewodniczącym Izby Gmin w gabinecie cieni Margaret Thatcher. Po zwycięstwie konserwatystów w 1979 został członkiem gabinetu jako kanclerz Księstwa Lancaster i przewodniczący Izby Gmin. Został również ponownie ministrem sztuki.
St John-Stevas należał do grona tych polityków Partii Konserwatywnej, którzy sprzeciwiali się ekonomicznej polityce pani premier. Z tego powodu został zdymisjonowany na początku 1981. W 1987 zrezygnował z miejsca w Izbie Gmin. Otrzymał dożywotni tytuł parowski baron St John of Fawsley i zasiadł w Izbie Lordów. Był wieloletnim członkiem Bow Group oraz przewodniczącym Królewskiej Komisji Sztuk Pięknych w latach 1985–1989. Był też członkiem Królewskiego Towarzystwa Literackiego.
Publikacje
Before the Sunset Fades: An Autobiography, Harper Collins, 2007
The Two cities, Farrar Straus & Giroux, 1984
Pope John-Paul II: His Travels and Mission, Faber & Faber, Londyn, 1982
