Sotto la supervisione della famiglia Christie, il festival si è svolto annualmente dal 1934, ad eccezione dell'edizione del 1993, a seguito della ricostruzione del teatro.
L'inaugurazione del primo teatro da 300 spettatori è stata il 28 maggio 1934 con Le nozze di Figaro diretta da Fritz Busch.
Nel 1977 il teatro accoglieva 850 spettatori.
Il nuovo teatro per 1200 spettatori è stato inaugurato nel 1994 con Le nozze di Figaro diretta da Bernard Haitink con la London Philharmonic e Renée Fleming trasmessa in diretta da Channel 4.
Gus Christie, figlio di Sir George Christie e nipote del fondatore John Christie, divenne presidente del festival nel 2000.[1]
Glyndebourne è famoso per le sue messe in scena delle opere di Mozart; molte di queste produzioni vengono considerate le migliori messe in scena nel XX secolo e sono state registrate e mantenute in catalogo per lungo tempo.
Alla fine degli anni ottanta, il Glyndebourne Festival ha messo in scena una nuova produzione dell'opera di George Gershwin "Porgy and Bess". Essa fu diretta da Trevor Nunn e ricevette grande successo da parte del pubblico e della critica. La produzione venne poi registrata nel 1993 e trasmessa in televisione.
Nel 1994 è avvenuta la prima assoluta di The Second Mrs Kong di Harrison Birtwistle.
Nel 1998 è avvenuta la prima assoluta di Flight di Jonathan Dove.
Nelle recenti edizioni, pur rimanendo Mozart il compositore principe del repertorio, sono state messe in scena opere di Leoš Janáček e Georg Friedrich Händel.
Nel 2008 è avvenuta la prima assoluta di Love and Other Demons di Peter Eötvös.
Fino a Marzo 2018 Sebastian F. Schwarz era il settimo ed ultimo direttore generale del Festival. Attualmente il festival viene gestito da un managing director e un Direttore artistico. La manifestazione è gestita totalmente da privati e non gode di alcun sussidio statale.
Molti spettatori di Glyndebourne provengono da Londra ed il Festival è considerato una manifestazione dell'estate londinese. Le rappresentazioni hanno inizio nel pomeriggio consentendo agli spettatori di partire dopo il pranzo e poter poi ritornare a casa, dopo lo spettacolo, avvalendosi dell'ultimo treno. Un lungo intervallo consente agli spettatori di poter fare un pic nic sugli ampi prati circostanti o nei ristoranti allestiti sotto delle tende.
Nel 1968, il Glyndebourne Festival Opera realizzò la sua prima compagnia di giro, la Glyndebourne Touring Opera, che nella sua prima stagione portò i suoi spettacoli a Newcastle, Liverpool, Manchester, Sheffield e Oxford. Oltre a portare le produzioni del Festival fuori dal suo sito, il Glyndebourne Touring Opera concede l'opportunità, ai giovani cantanti, di sviluppare la loro arte. Nel 2003, la gestione della Glyndebourne Touring Opera venne compresa nel Glyndebourne Festival Opera e la compagnia prese il nome di Glyndebourne On Tour. Diversamente da quanto accade per il Glyndebourne Festival Opera, il Glyndebourne On Tour riceve delle sovvenzioni dall'Arts Council of England.
Il programma prevede tre settimane di spettacoli a Glyndebourne, e poi una settimana per ognuna delle sei città che la Compagnia visita ogni anno. Glyndebourne Touring Opera e Glyndebourne on Tour hanno avuto un loro direttore diverso da quello del Glyndebourne Festival Opera. Questi direttori sono stati: