באפריל2011, תוך מאבקי מניעת ירידת ליגה של שפילד, קודם מגווייר לקבוצה הבוגרת. את הופעת הבכורה שלו ערך כאשר נכנס כמחליף במחצית, בהפסד הביתי 0–2 לקארדיף סיטי. למרות ההפסד זכה מגווייר בתואר איש המשחק. בהמשך העונה ערך ארבע הופעות נוספות, אך לא הצליח למנוע את ירידת קבוצתו לליגה השלישית באנגליה.
במשחק פתיחת עונת 2011/2012 כבש מגווייר בניצחון 0–2 על אולדהאם אתלטיק. לאחר שביסס את מעמדו כשחקן הרכב בשפילד, ופתיחת עונה טובה, האריך את חוזהו בקבוצה באוקטובר 2012. על יכולתו הטובה בעונה זו זכה הן בתואר השחקן הצעיר של העונה בשפילד והן בתואר שחקן העונה של שפילד. ה-BBC בחר במגווייר לקבוצת העונה בליגה השלישית. בעונה הבאה המשיך את יכולתו הטובה. באוקטובר 2012 כבש צמד בניצחון 1–4 על נוטס קאונטי במסגרת פרס הפוטבול ליג. בפברואר 2013, בגיל 19 בלבד, ערך את הופעתו ה-100 עבור שפילד יונייטד, במשחק שנגמר בתוצאת תיקו ללא שערים, מול לייטון אוריינט.
ב-15 ביוני2017, עם ירידת הליגה של האל, חתם לחמש שנים בלסטר סיטי, ששילמה להאל 17 מיליון לירות שטרלינג עבורו. בעונת הבכורה שלו בלסטר, שיחק בכל משחקי הליגה של הקבוצה, הציג יכולות מרשימות ובמהלך עונה זו זכה לראשונה לזימון לנבחרת אנגליה. בסך הכל ערך באותה עונה 44 הופעות בכל המסגרות, וכבש שני שערים, שניהם בפרמייר ליג.
ב-5 באוגוסט2019 חתם לשש שנים במנצ'סטר יונייטד עבור 80 מיליון ליש"ט, והפך לשחקן ההגנה היקר בהיסטוריה.[1] הוא ערך את הופעת הבכורה שלו בקבוצה ב-11 באוגוסט, בניצחון 0–4 על צ'לסי במחזור הליגה הראשון.
מגווייר נכלל בסגלו של מאמן הנבחרת גארת' סאות'גייט, למונדיאל 2018. בטורניר עצמו בישל הוא להארי קיין את שער הניצחון במשחק הראשון של אנגליה, מול תוניסיה. ב-7 ביולי2018, בשלב רבע הגמר, במשחק מול שוודיה, כבש את שער הבכורה שלו במדי הנבחרת, בנגיחה בדקה ה-30.
ב-21 באוגוסט 2020 נעצר מגווייר באי היוונימיקונוס, לאחר שהיה מעורב לכאורה בקטטה.[3] מנצ'סטר יונייטד הודיעה בהודעה רשמית כי מגווייר "משתף פעולה באופן מלא עם הרשויות היווניות". מגווייר הופיע בבית המשפט באי ב-22 באוגוסט, לאחר יומיים בהן ישב במעצר. הוא שוחרר ממעצר כשמשפטו נדחה עד ל-25 באוגוסט. ב-25 באוגוסט הורשע בכל האישומים כנגדו, ונמצא אשם בתקיפה בנסיבות מחמירות, התנגדות למעצר ושוחד. מגווייר נעדר מפסק הדין.[4]
