Itsasontzi bateko kapitain frantses baten eta haren maitalearen seme ez-legitimoa zen. Frantzian hasi zen. Audubonek gaztetan Jacques Louis David margolariak eskolak eman zizkiola esan izan du, Frantzian ezaguna egingo zen margolaria, baina gerora ukatu egin izan dira beste Audubonen hainbat fikzioren antzera.
1803an, aitak Estatu Batuetara bidaiatzeko pasaporte faltsu bat lortu zion eta modu horretan Napoleondar Gerretan parte-hartzea saihestea lortuko zuen. Audubonek sukar horia batu zuen eta itsasontziko kapitainak apopilo utzi zuen etxe batean osatu zen arte. Urte hartan Lucy Bakewell ezagutu zuen eta 1808an ezkondu ziren.
Audubonek Filadenfiatik gertu granja bat hartu zuen, eta naturaren ikerketa egiten hasi zen Sayornis Phoebesei eraztunak jarriz. Hegazti horien zaintza egitea proposatu zuen eta habia egiten zuten lekura bueltatzen ziren urtero.
Hegaztiak margotzeko Audubonek tiro egiten zien lehenengo. Ondoren alanbre bidez eusten zituen tente, jarrera natural bat lortu ahal izateko. Gainera, berezko ingurunean irudikatzen zituen hegaztiak. Horrek, bere garaikideak ziren Alexander Wilson bezalako margolariek egiten zituzten irudikapen zurrunekin alde handia erakusten zuen. Audubonek honela idatzi zuen behin: Hegazti gutxi dagoela esaten dut egun berean ehun baino gutxiago hiltzen baditut. Bere biografoetako batek zera adierazi zuen: zenbat eta arraroagoa zen hegaztia, orduan eta ezinegon handiagoarekin jarraitzen zion Audubonek, antza, espeziearen suntsipenak axola izan gabe.