Die Geschichte des Museums ist eng verbunden mit Edward Drummond Libbey. Er siedelte 1888 mit seiner Glasfabrik aus Neuengland nach Toledo über und begünstigte so die wirtschaftliche Entwicklung der Stadt. Libbey und seine Frau Florence Scott Libbey setzten sich in ihrem Unternehmen neben der beruflichen Fortbildung auch für die Kunsterziehung ihrer Mitarbeiter ein. 1901 schlossen sie sich mit 130 weiteren Bürgern zusammen, um das Museum zu gründen. Der erste Präsident des Museums wurde Edward Libbey. Nachdem erste Ausstellungen in einem Geschäftshaus in der Innenstadt von Toledo stattgefunden hatten, bezog man 1903 in der Nachbarschaft ein eigenes Haus, welches man vorher zum Museum umgebaut hatte. Nachdem die Sammlung in kurzer Zeit enorm angewachsen war, beschloss man 1909 den Bau eines neuen Museumsgebäudes im Westen der Stadt. Die Architekten Edward B. Green und Harry W. Wachter entwarfen ein Gebäude im klassizistischen Stil welches 1912 eingeweiht werden konnte. Mit einem Erweiterungsbau konnte man 1926 die Ausstellungsfläche verdoppeln. Von 1927 bis 1959 war Blake-More Godwin Direktor des Museums.
Nach dem Tod des Gründerehepaares folgte in den 1930er Jahren ein weiterer Anbau des Museums, der auch eine Konzerthalle einschloss. Hier ist heute das Toledo Symphony Orchestra beheimatet. Nach dem Zweiten Weltkrieg wuchs die Sammlung stetig weiter und konnte bis 1970 den Bestand verdreifachen. In Rückbesinnung auf Edward Libbey kamen in den 1960er und 70er Jahren wertvolle Glassammlungen ins Museum. In einer eigenen Glasbläserei werden heute Kurse zur Glasherstellung angeboten.
Anfang der 1990er Jahre errichtete Frank O. Gehry in direkter Nachbarschaft zum Museum das Center for the Visual Arts. Hier sind die Bibliothek des Museums und der Bereich Kunst der University of Toledo untergebracht. Ergänzend zum Unterricht der Universität führt das Toledo Museum of Art auch eigene Kurse zur Weiterbildung für Erwachsene und Kinder durch.
Die Ausstellung der Glasobjekte im Besitz des Museums konnte im Jahre 2006 in einen neu gebauten, gläsernen Glas-Pavillon umziehen, der nach Plänen der japanischen Architektin Kazuyo Sejima und dem Büro SANAA errichtet wurde.
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