Гісторыя ўніверсітэта пачалася ў 1921 годзе, калі юрыст Астар Лупатэлі заснаваў курсы «Высокая культура» для замежных студэнтаў з мэтай распаўсюджвання ведаў аб Італіі за мяжой, паказу яе гісторыі і мастацкіх прыгажосцяў.
У 1925 годзе каралеўскім указам ад 29 кастрычніка было афіцыйна санкцыянавана нараджэнне «Каралеўскага італьянскага ўніверсітэта для іншаземцаў». Тагачасная нацыяналістычная палітычная эліта Італіі спрыяла яго нараджэнню з прапагандысцкімі намерамі «зацвердзіць перавагу італьянскай культуры ў свеце».
Універсітэт структуруе сваю адукацыйную дзейнасць у адзіны дэпартамент — гуманітарных і сацыяльных навук.
Нягледзячы на тое, што ўніверсітэт спецыялізуецца на выкладанні і распаўсюджванні італьянскай мовы і культуры сярод іншаземцаў, ён таксама прапануе навучанне і італьянскім студэнтам, якія хочуць у будучым выкладаць італьянскую культуру і мову як замежную.