Поникао је у пионирима Новог Сада (1985–88), да би од 1988. до 1990. био првотимац новосадске Војводине, за коју је одиграо 54 утакмица и постигао 10 голова. Дао је изузетан допринос у освајању титуле првака Југославије (1989).
Каријеру наставља у београдском Партизану (1990–93). Ту је одиграо 61 утакмицу и постигао 21 гол. Освојио је Куп Југославије (1992) и био првак државе (1993).
После најаве да се опрашта од активног играња фудбала и једногодишње паузе, Славиша Јокановић одлучио је да се реактивира на иницијативу тренера Лиља, који је преузео новог члана Сегунде и са којим је Јокановић сарађивао у Тенерифима. Постао је члан шпанског друголигаша Сијудад Мурсије, у коју је стигао као слободан играч и са којим је потписао једногодишњи уговор, али је за ову екипу одиграо само шест утакмица и дефинитивно окачио копачке о клин.
За репрезентацију Савезне Републике Југославије је играо од 1992. до 2002. године. Одиграо је 64 репрезентативних мечева и постигао 10 голова. Дебитовао је 1991. на пријатељској утакмици против Турске (1:1) у Измиру, а опростио се 2002. године на пријатељској утакмици против Еквадора (0:1) у Њу Џерсију, САД. Играо је током 1994. и 1995. на пријатељским мечевима након укидања санкција СР Југославији против репрезентација Бразила, Аргентине, Русије и Грчке. Од тада је био стандардан првотимац у репрезентацији.
28. маја 1992. године СФРЈ је одиграла свој последњи меч икада и то против екипе Фиорентине у Фиренци. Јокановић је постигао водећи и једини гол за свој тим и тако постао последњи играч који је дао гол за Југославију. Фиорентина је после преокрета славила са 2-1. Меч се играо само два дана пре него што је УН донео резолуцију 757 којом је Југославији између осталог забрањено и учешће на Европском првенству у Шведској 1992. и уместо ње на такмичење одлази екипа Данске која касније и осваја турнир а која је у квалификацијама за првенство Европе завршила на другом месту, иза Југославије. [2][3]
У децембру 2007. године, после одласка Мирослава Ђукића са клупе Партизана, Јокановић је постављен за његовог наследника.[2] Успео је да сачува бодовну предност коју му је Ђукић оставио на крају јесењег дела сезоне и освоји титулу првака, али такође и Куп Србије, па је тако тренерску каријеру започео освајањем дупле круне. Исти резултат је поновио и у наредној 2008/09. сезони, па је тако ушао у историју као једини тренер Партизана икада који је успео да одбрани дуплу круну.[3] Добио је и признање за најбољег тренера у Србији за 2008. годину.[4] На почетку сезоне 2009/10, Партизан након елиминисања велшког Рила у другој рунди квалификација за Лигу шампиона, у трећој испада од кипарског Апоела.[5] Наредни противник Партизана била је словачка Жилина, у плеј офу за Лигу Европе, и након 1:1 у Београду, Партизан се налазио пред елиминацијом. Ипак, у реваншу Партизан побеђује као гост са 2:0, и тако је клуб другу годину заредом изборио групну фазу једног европског купа.[6] И поред овог резултата, у клубу нису били задовољни због неуспеха у квалификацијама за Лигу шампиона па су 5. септембра 2009. године Јокановић и ФК Партизан споразумно раскинули сарадњу.[7]
Јокановић је 28. фебруара 2012. постављен за тренера тајландског клуба Муангтонг јунајтед.[8] Са њима је освојио првенство Тајланда.[9] Тајланд је напустио у јуну 2013,[10] а касније тог месеца је отишао за Бугарску где је постављен за тренер Левског.[11] Водио је Левски до 8. октобра 2013. када је добио отказ.[12] Почетком маја 2014. је преузео шпанског друголигаша Еркулес,[13] и на месту тренера овог клуба је остао до краја сезоне.
У октобру 2014. је преузео енглеског друголигаша Вотфорд.[14] Са овим клубом је на крају такмичарске 2014/15. изборио пласман у Премијер лигу.[15] Вотфорд је напустио 5. јуна 2015. године.[16] Након Вотфорда је преузео Макаби из Тел Авива са којим је успео да избори пласман у групну фазу Лиге шампиона у сезони 2015/16.[17] Тренер Макабија је био до 27. децембра 2015. када се вратио у Енглеску и преузео друголигаша Фулам.[18] Успео је да у сезони 2017/18. преко баража уведе Фулам у Премијер лигу.[19] У сезони 2018/19. клуб је бележио слабе резултате у Премијер лиги па је Јокановић добио отказ 14. новембра 2018. после седам узастопних пораза. У моменту отказа, Фулам је био на последњем месту табеле са само пет бодова из 12 кола.[20]
У јуну 2019. године је преузео Ал Гарафу из Катара.[21]
Крајем маја 2021. године постављен је за тренера енлгеског друголигаша Шефилд јунајтеда.[22] На тој функцији је био до 25. новембра исте године када је добио отказ.[23] У моменту отказа, Шефилд се налазио на 16. месту уз учинак од шест победа, пет ремија и осам пораза после 19 одиграних кола у Чемпионшипу.[24]
У јуну 2022. године постављен је за тренера руског премијерлигаша Динама из Москве.[25] Са те функције је смењен у мају наредне године после пораза на свом терену од екипе Ахмата (0:3) у 27. колу Премијер лиге Русије.[26] Јокановић је водио Динамо на 37 утакмица и остварио 16 победа, уз осам ремија и 14 пораза.[27]