Pierwsza prawosławna administratura z siedzibą w Mohylewie powstała w 1632 poprzez wydzielenie z eparchii połockiej. W 1783 otrzymała status archieparchii[2]. W latach 1632–1772 (lub 1633–1775) funkcjonowała pod nazwą eparchii orszańskiej, mścisławskiej i mohylewskiej, następnie jako eparchia mohylewska, mścisławska i orszańska[2].
W aktualnych granicach administratura funkcjonuje od 1989. Według danych z marca 2012 w strukturach eparchii działały 74 parafie zgrupowane w pięciu dekanatach, dysponujące 67 cerkwiami, obsługiwane przez 69 kapłanów. Eparchii podlegały także dwa klasztory: męski monaster Zaśnięcia Matki Bożej w Pustyńce oraz żeński monaster św. Mikołaja w Mohylewie[1]. W 2020 r. eparchia dzieliła się na 8 dekanatów:[3]