8. juni 2013 ble han den personen som har sittet lengst i USAs kongress uavhengig av kammer. Da vil han ha sittet der i 20 997 dager.[7] Han representerte Det demokratiske parti og Michigans 12. distrikt. Han har siden 1955 representert det 15., 16. og 12. distrikt, opprinnelig i et område i vestre Detroit, men etter endringer av valgdistriktene representerer han nå forsteder til Detroit.
John Dingell tok i 1955 over setet til sin far, John D. Dingell sr., som døde etter å ha holdt distriktet siden 1933. Dingell jr. var 29 år gammel da han vant spesialvalget som ble holdt.[7] Før han ble valgt, var han privatpraktiserende advokat.
Dingell var den ene av to veteraner fra andre verdenskrig som satt i Kongressen. Den andre er Ralph Hall fra Texas.
Han var i mange år medlem av energi- og næringskomiteen, som han også var formann i fra 1981 til 1995 og fra 2007 til 2009. Han ledet demokratenes gruppe i komiteen i 28 år, men mistet lederskapet da han ble utfordret av Henry Waxman.[8]
