המועדון נוסד בשנת 1903 בעקבות מיזוג של חמש קבוצות. בשנת 1950 קיבל המועדון את שמו הנוכחי סטאד ברסטואה 29. בשנת 1987 השיגה ברסטואה את הישג השיא שלה בליגת העל הצרפתית כאשר היא סיימה במקום השמיני. בעונת 1990/1991, בעונת 2003/2004 ובעונת 2005/2006 המועדון הגיע לשלב שמינית גמר הגביע הצרפתי. המועדון שיחק בליגת העל הצרפתית בכדורגל ברציפות מעונת 2010/2011 ועד עונת 2012/2013 שבסיומה ירד לליגה השנייה בצרפת. את עונת 2018/2019 סיים המועדון במקום השני, והעפיל חזרה לליגה הראשונה.
את עונת 2023/24, סיימה ברסט תחת ניהולו של אריק רוי הצרפתי, במקום השלישי בליגה הצרפתית לראשונה בתולדות המועדון, ובפעם הראשונה אי פעם העפילה גם לליגת האלופות.
