קיריל נולד בלנינגרד במשפחת כומר, סבו ואביו סבלו מרדיפת השלטונות הסובייטיים על רקע דתי ונעצרו כמה פעמים. במשך שנים כיהן בתפקידים דתיים שונים. מדצמבר 1984 שימש כארכיבישוף (ויותר מאוחר ארכיבישוף מטרופוליטני) של סמולנסק וקלינינגרד. בנוסף שימש גם כראש המחלקה לקשרי חוץ של הכנסייה וחבר קבוע של הסינוד הקדוש.
באפריל 2012 התחוללה סערה סביב תמונה בה נראה הפטריארך עונד שעון יוקרתי שמחירו למעלה מ-20,000 ליש"ט. הפטריארך הכחיש שבבעלותו שעון שכזה, וטען כי התמונות מזויפות. אולם באתרו הרשמי נמצאה תמונה בה נראה השעון על זרועו. זמן קצר לאחר הפרסום, הוחלפה התמונה לתמונה ערוכה בה השעון הועלם. אולם צללית השעון שהשתקפה על השולחן נשארה גם בתמונה הערוכה.[1] הפטריארך האשים כי גורמים מחוץ למדינה מנסים להתנקם בו בשל תמיכתו בנשיא רוסיהולדימיר פוטין.
בשלהי 2018 נאבק קיריל עם פטריארך קונסטנטינופול וניסה למנוע את היפרדותה של הכנסייה האורתודוקסית האוקראינית משליטת מוסקבה. הוא נכשל ובינואר 2019 הוכרה עצמאותה של הכנסייה האוקראינית. קיריל כינס סינוד שהכריז על סכיזמה (פילוג) בין הכנסייה הרוסית לבין הסינוד הפטריארכלי (הוועידה העליונה של הכנסייה האורתודוקסית העולמית שמושבה באיסטנבול (קונסטנטינופול)).[2][3][4]
