Le Théâtre est l’une des 76 scènes nationales du réseau du ministère de la Culture. Il a pour particularité d'être à la fois une scène de spectacle vivant et un cinéma classé art et essai, labellisé « Recherche et découverte », « Patrimoine et répertoire » et « Jeune Public ». Ses activités sont réparties en deux lieux : le théâtre Simone-Veil et le cinéma Jacques-Tati — situé de l'autre côté de la rue — dans le bâtiment Agora 1901.
Au début des années 2000, la municipalité décide d'implanter un théâtre sur le site de l'ancienne gare ferroviaire de Saint-Nazaire afin de finaliser la réhabilitation des friches portuaires, proches du centre-ville, débutée dans les années 1990. Le projet prend du temps, car il doit notamment faire face au rejet de deux concours pour vice de forme, c'est la troisième mouture de cette compétition qui aboutit au choix du projet conçu par Karine Herman de l'agence K.Architectures[3],[4].
Le , le premier spectacle est intitulé Il était une fois une gare…[3].
