Mit sechs Jahren begann Townsend zunächst als Rechtshänderin mit dem Tennisspielen, bevor sie nach zwei Jahren umstellte und fortan ihre linke Hand als Schlaghand einsetzte.[1]
Die US-Amerikanerin ist eine ehemalige Nummer eins der Junioren-Weltrangliste und gewann 2012 bei den Grand-Slam-Turnieren der Juniorinnen insgesamt vier Titel, einen im Einzel und drei im Doppel. Bei den Australian Open triumphierte sie sowohl im Einzel nach einem Endspielsieg über Julija Putinzewa, als auch im Anschluss im Doppel an der Seite von Gabrielle Faith Andrews. Gemeinsam mit Andrews gewann sie auch bei den US Open sowie zuvor an der Seite von Eugenie Bouchard in Wimbledon. 2013 kam sie beim Juniorinnen-Einzelwettbewerb der French Open noch einmal ins Viertelfinale sowie ins Endspiel von Wimbledon, verlor jedoch beide Male gegen Belinda Bencic.
Bereits 2011 debütierte sie in New York mit einer Wildcard ausgestattet in der Qualifikation, wo sie in der zweiten Runde ausschied. 2013 durfte sie in Washington erstmals im Hauptfeld eines WTA-Turniers starten, war dort jedoch gegen Monica Niculescu chancenlos. 2012 bekam sie als Weltranglistenführende bei den Juniorinnen überraschend keine Wildcard für das Hauptfeld der US Open. Als Konsequenz daraus beendete sie vorübergehend jegliche Zusammenarbeit mit Trainern des US-amerikanischen Tennisverbands.[2] 2014 errang sie in Charlottesville und Indian Harbour ihre ersten ITF-Titel und stieß bei ihrer Premiere im Hauptfeld der French Open als Empfängerin einer Wildcard in die dritte Runde vor, in der sie sich Carla Suárez Navarro geschlagen geben musste. In Washington erzielte Townsend aus der Qualifikation kommend gegen Julia Görges ihren ersten Sieg auf der WTA Tour, auf den das Erreichen der zweiten Runde beim Premier-Mandatory-Turnier in Cincinnati folgte. Bei den US Open erreichte sie im Mixed-Wettbewerb mit Donald Young zusammen das Halbfinale. Anfang 2015 wurde Townsend nach einem Sieg in Auckland erstmals unter den Top 100 der Welt geführt, doch gelangen ihr bis zum Saisonende nur noch fünf weitere Siege, sodass sie das Jahr außerhalb der Top 300 abschloss.
2016 konnte sich Townsend nach guten Resultaten auf der ITF-Tour, auf der sie zum zweiten Mal das Turnier in Charlottesville gewann, und daneben im Finale von Dothan sowie Indian Harbour stand, wieder im Ranking nach vorne kämpfen. Zudem stand bei den US Open an der Seite von Asia Muhammad mit einer Wildcard ins Hauptfeld gekommen, erstmals im Viertelfinale eines Grand-Slam-Turniers im Doppel, das sie gegen die späteren Siegerinnen Bethanie Mattek-Sands und Lucie Šafářová verloren. 2017 erreichte sie nach einem Erfolg über Roberta Vinci als Qualifikantin die dritte Runde von Miami, in der sie erst gegen Swetlana Kusnezowa ausschied. Nach drei weiteren Titeln auf der ITF-Tour, darunter ihr bis dahin größter beim $80.000-Turnier Waco, sowie der Teilnahme an der zweiten Runde in Cincinnati, ebenfalls aus der Qualifikation heraus, stand sie zwischenzeitlich wieder unter den besten 100 der Weltrangliste.
Im Jahr darauf spielte Townsend dann fast ausschließlich in den Vereinigten Staaten. Nur im Vorfeld der Australian Open sowie von Wimbledon verließ sie Amerika, um jeweils ein Vorbereitungsturnier zu bestreiten. Mit Ausnahme von Melbourne überstand sie in diesem Jahr bei allen Grand-Slam-Turnieren die erste Runde und errang außerdem drei weitere Titel auf der ITF-Tour, weshalb sie in diesem Jahr mit Platz 61 ihre bisher beste Weltranglistenposition erzielen und die Saison erstmals in den Top 100 im Ranking abschließen konnte.
Im Jahr 2019 trat Townsend trotz ihrer verbesserten Weltranglistenplatzierung, abgesehen von den Grand-Slam-Turnieren, nur ein einziges Mal außerhalb der USA auf, gleich zu Saisonbeginn in Auckland. Dennoch beendete sie die Saison erneut unter den Top 100 im Ranking und feierte ihre bislang größten Karriereerfolge: Sie gewann den Titel beim $100.000-Turnier in Charleston und zog bei den US Open erstmals in das Achtelfinale eines Grand-Slam-Turniers ein. Dabei schlug sie in der zweiten Runde mit Simona Halep erstmals eine Spielerin aus den Top 10 und überraschte viele Beobachter mit konsequentem Serve and Volley.[3]
Gemeinsam mit ihrer Doppelpartnerin Muhammad gewann sie Anfang 2020 in Auckland ihren ersten WTA-Titel im Doppel und kam bei den Australian Open im Einzel erstmals in die zweite Runde.
Im Oktober 2020 gab Townsend bekannt, dass sie schwanger sei und im März 2021 ihr erstes Kind erwarte.[4] Am 14. März 2021 kam ihr Sohn Adyn Aubrey zur Welt.[5]
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