Opekuschin war der Sohn eines leibeigenen Bauern der Gutsherrin J. W. Olchina, der regelmäßig in St. Petersburg war und seinen zwölfjährigen Sohn mit Zustimmung der Gutsherrin in die dortige dreijährige Zeichenschule der Kaiserlichen Gesellschaft zur Förderung der Künste gab. Dort zeigte sich seine Begabung, so dass Opekuschin die Schule schon nach zwei Jahren abschloss und 1852 vom Professor David Jensen in seine Bildhauerei-Werkstatt aufgenommen wurde.[1][2] Für ein Studium an der Kaiserlichen Akademie der Künste musste er sich für 500 Rubel freikaufen. Im März 1859 erhielt er seinen Freibrief. 1861 heiratete er.
An der Akademie studierte Opekuschin bei Jensen. 1862 erhielt er die Kleine Silbermedaille für sein Basrelief mit den Engeln, die den Hirten die Geburt Christi verkünden. Im gleichen Jahr lud ihn Michail Ossipowitsch Mikeschin ein, an dem Denkmal für das 1000-jährige Russland in Nowgorod mitzuarbeiten. 1864 verlieh ihm die Akademie den Grad eines nichtklassifizierten Künstlers für seine Skulptur-Studien Belisar und Amor und Psyche.[2] 1869 wurde er Künstler II. Klasse und 1870 Künstler I. Klasse für die Büste der Gräfin Schuwalowa und sieben Kolossalfiguren für Mikeschins St. Petersburger Denkmal Katharinas II. 1872 wurde Opekuschin mit einer Büste des ZarewitschsNikolaus Alexander und einer StatuePeters des Großen als Wirkliches Mitglied in die Akademie der Künste aufgenommen. Im gleichen Jahr erhielt er für eine Büste Peters des Großen und eine Skulpturengruppe russischer Seeleute die Große Goldmedaille der Kaiserlichen Gesellschaft der Freunde der Naturkunde, Anthropologie und Ethnographie. Auf der Weltausstellung Paris 1878 wurde eine Schale der Schmuckfabrik P. N. Owtschinnikows mit historischen Szenen nach Opekuschins Modell ausgestellt. Für die Allrussische Industrie- und Handwerksausstellung 1882 schuf Opekuschin zusammen mit Mikeschin und dem ArchitektenDmitri Nikolajewitsch Tschitschagow die Doppelskulpturengruppe Wolga und Erdöl.
Von 1875 bis 1918 lebte die Familie Opekuschin in St. Petersburg. Im Herbst 1919 wurde der kranke und verarmte Opekuschin mit seinen Töchtern mit Unterstützung Anatoli Wassiljewitsch Lunatscharskis auf Staatskosten in das Gouvernement Jaroslawl zu seiner Cousine geschickt. In Rybnizy wurde ihm von Pfarrer Johann ein Haus zur Verfügung gestellt, und die Dorfbewohner halfen ihm. Die ihm gewährte Verpflegungszuteilung für Akademiker erhielt er erst 1922. 1923 erkältete er sich und starb ohne ärztliche Behandlung an einer Lungenentzündung.[1] Er wurde auf dem Friedhof der Kirche in Rybnizy begraben, in der er getauft worden war. Erst 1972 wurde ein bescheidener Grabstein aufgestellt, der 2012 durch einen Grabstein aus poliertem Granit mit der Inschrift Dem großen Bildhauer von den dankbaren Nachkommen ersetzt wurde.