Seinen ersten Auftritt in der IndyCar Series hatte Foyt 2003 für das Team A. J. Foyt Enterprises seines Großvaters. An seinem 19. Geburtstag bestritt er das Indy 500 2003, womit er der jüngste Fahrer war, der jemals dort angetreten ist.[1] Bis Ende der Saison 2005 blieben größere Erfolge aus. In der Meisterschaft erreichte er Positionen um Platz 20, was ihm den Ruf einbrachte, ausschließlich wegen seines Namens in dem Auto des Teams zu sitzen. Für die beiden Straßenkursrennen auf dem Infineon Raceway und in Watkins Glen wurde er durch Jeff Bucknum ersetzt.
Bereits Ende 2005 versuchte er sich mit ähnlich bescheidenem Erfolg in der NASCARBusch Series. Da sein Team Anfang 2006 mit einem anderen fusionierte und in diesem Zuge von Dodge auf Chevrolet wechselte, ergab sich ein neues Problem: Foyt hatte einen Vertrag direkt mit Dodge. Ein Versuch, sich für ein anderes Team zu qualifizieren, scheiterte. Seit 2006 hat Foyt daher kein NASCAR-Rennen mehr bestritten.
Beim IndyCar-Saisonfinale 2006 auf dem Chicagoland Speedway ergab sich eine Gelegenheit, in die IndyCar Series zurückzukehren. Dario Franchitti hatte sich verletzt, sodass A. J. Foyt IV als Ersatzfahrer für Andretti Green Racing einsprang und das Rennen als 14. beendete. In den Saisons 2007 und 2008 fuhr er in der IndyCar Series für das Team Vision Racing, wo er seine beiden besten Ergebnisse erzielte: den dritten Platz auf dem Kentucky Speedway 2007 und den fünften bei dem wegen Regen abgebrochenen Rennen auf dem Iowa Speedway 2008.
2009 nahm er lediglich an zwei IndyCar-Veranstaltungen teil, dem Indianapolis 500 und dem Rennen auf dem Texas Motor Speedway. Im Jahr darauf war er einzig für das Indy 500 gemeldet, stieg aber aus, nachdem er am Pole Day nicht unter die besten 24 kam, woraufhin Jaques Lazier seinen Platz einnahm.
Foyt war gemeldet, fuhr die Tests und unternahm auch einen Qualifikationsversuch am Pole Day, erreichte dabei jedoch nicht die Top 24. Am Bump Day verließ er das Team und wurde durch Jaques Lazier ersetzt.