Završivši pozorišnu školu Old Vic u Bristolu, njen proboj na scenu dogodio se u sitcomu na Channel 4 Peep Show (2003–2015). Njene druge uloge u komedijama na televiziji uključuju Green Wing (2004–2006), That Mitchell and Webb Look (2006–2008), Beautiful People (2008–2009), Sveštenik Smallbone (2010–2014), Flowers (2016–2018) i Fleabag (2016–2019). Dobila je BAFTA nagradu za najbolju žensku komediju za humorističnu seriju Twenty Twelve (2011–2012) i najbolju sporednu glumicu za kriminalističku seriju Optuženi (2012).[3]
Dobila je pozitivne kritike za nastup u ITV kriminalističko-dramskoj seriji Broadchurch (2013–2017), za koju je dobila televizijsku nagradu Britanske akademije za najbolju glumicu, te u triler miniseriji BBC OneNoćni upravitelj (2016) za koju je dobila Zlatni globus za najbolju sporednu glumicu. Igrala je kraljicu Elizabetu II od 2019. do 2020. u Netflixovoj dramskoj seriji Kruna, za koju je dobila nagradu Zlatni globus i nagradu Emmy za najbolju glavnu glumicu. Također je glumila na televiziji u Jadnici (2019), Krajobrazni arhitekti (2021) i Oduzimaš mi dah (2022 – danas).
Za ulogu Anne, kraljice Velike Britanije u crno-komedijskom filmu Miljenica (2018) je osvojila Oscara za najbolju glumicu. Dobila je dodatne nominacije za Oscara za svoje uloge u dramama Otac (2020) i Mračna kći (2021). Njene druge zapažene filmske zasluge uključuju Tiranosaur (2011), Željezna dama (2011), Predsjednikova ljubavnica (2012), Opasan poziv (2013), Jastog (2015), Empire of Light (2022), Mačak u čizmama: Posljednja želja (2022) i Wonka (2023).
^Već je postojala članica Britanski sindikata glumaca koja je koristila ime Sarah Colman, tako da je izabrala Olivia kao umjetničko ime; kasnije je uzela prezime svog muža kada su se vjenčali.