Скончыў Уладзімірскі Кіеўскі кадэцкі корпус (1894) і 3-е Аляксандраўскае ваеннае вучылішча (1896), адкуль быў выпушчаны падпаручнікам у Літоўскі лейб-гвардыі полк.
З 19 ліпеня1914 года — старшы ад’ютант аддзела генерал-кватэрмайстара штаба 3-й арміі, курыраваў пытанні разведкі. Быў узнагароджаны Георгіеўскай зброяй
З 20 красавіка1915 года камандаваў 165-м Луцкім пяхотным палком. За баі ў Бялы (19—22 красавіка 1915 года) і ў Мокры (25—27 красавіка 1915 года) узнагароджаны ордэнам Святога Георгія 3-й ступені.
З 22 снежня 1915 года быў памочнікам генерал-кватэрмайстара штаба Паўднёва-Заходняга фронту генерала Дзітэрыхса. 25 мая 1916 года, пасля прызначэння генерала Дзітэрыхса начальнікам 2-й Асобай пяхотнай брыгады, быў прызначаны генерал-кватэрмайстарам штаба Паўднёва-Заходняга фронту. У чэрвені-жніўні 1917 года — начальнік штаба Паўднёва-Заходняга, у жніўні-верасні 1917 — Заходняга франтоў.
З 10 (23) верасня 1917 — начальнік штаба Вярхоўнага галоўнакамандуючага А. Ф. Керанскага.
Пасля прыходу да ўлады бальшавікоў Стаўка Вярхоўнага галоўнакамандуючага ў Магілёве магла стаць патэнцыйным буйным цэнтрам супраціву. Генерал М. М. Духонін, як і большасць генералаў Стаўкі, быў настроены рэзка па-антыбальшавіцку. Адразу ж пасля бальшавіцкага ўзброенага паўстання Духонін утварыў у Стаўцы групу на чале з генерал-кватэрмайстарам М. К. Дзітэрыхсам для каардынацыі дзеянняў на ўнутраных франтах. 25 кастрычніка (7 лістапада) 1917 у звароце да арміі пісаў: «…пад уплывам агітацыі бальшавікоў вялікая частка Петраградскага гарнізона… далучылася да бальшавікоў… Святы абавязак перад Радзімай… патрабуе ад арміі захавання поўнага спакою, самавалодання і трывалага становішча на пазіцыях, тым самым аказваючы садзейнічанне ўраду і Савету Рэспублікі…». У тэлеграме, накіраванай у Петраград, Духонін патрабаваў «адмовы ад узброенага захопу ўлады» і «безумоўнага падпарадкавання» Часоваму ўраду, пагражаючы, што «дзеючая армія сілай падтрымае гэта патрабаванне»[3].
26 кастрычніка (8 лістапада) 1917 ён сумесна з камісарам Часовага ўрада пры Стаўцы Станкевічам выступіў з заклікам не падпарадкоўвацца бальшавіцкаму ўраду. Ён тэлеграфаваў камандуючым франтамі: «Стаўка, камісарверх і агульнаармейскі камітэт падзяляюць пункт гледжання ўрада»[4]. У ноч з 26 кастрычніка (8 лістапада) 1917 на 27 кастрычніка (9 лістапада) 1917, атрымаўшы інфармацыю з Паўночнага фронту аб адпраўцы ў распараджэнне Керанскага «моцнага пяхотнага атрада», у размове па прамым провадзе прапанаваў «паслаць адзін-два, але цалкам надзейных браневіка», дадаўшы: «тактыка вулічных баёў [у] значнай ступені залежыць ад іх, асабліва пры цяперашнім настроі мас…»[5].
Раніцай 27 кастрычніка (9 лістапада) 1917 накіраваў маскоўскім уладам тэлеграму, патрабуючы ад іх неадкладна спыніць «гвалтоўныя бальшавіцкія дзеянні», дамагчыся адмовы паўстанцаў ад узброенага захопу ўлады і іх падпарадкавання Часоваму ўраду, праз некалькі гадзін тэлеграфаваў у Маскву: «Сумесна [з] армейскімі камітэтамі прымаю меры дапамогі Маскве і вызвалення яе ад мяцежнікаў».
Раніцай 29 кастрычніка (11 лістапада) 1917 тэлеграфаваў у Новачаркаск генералу А. М. Каледзіну: «Не знойдзеце магчымым накіраваць на Маскву для садзейнічання ўрадавым войскам у падаўленні бальшавіцкага паўстання атрад казакоў з Дона, які па ўціхамірванні паўстання ў Маскве мог бы пайсці на Петраград для падтрымкі войскаў генерала Краснова»[6].
30 кастрычніка (12 лістапада) 1917 другі раз звярнуўся да Каледзіна з просьбай паскорыць пасылку казакоў. Пасля правалу паходу на Петраград войскаў А. Ф. Керанскага — П. Н. Краснова у ноч на 1 (14) лістапада 1917 Керанскі падпісаў распараджэнне аб перадачы Духоніну пасады Глаўкаверха[7].
Вярхоўны галоўнакамандуючы
Духонін паведаміў войскам аб уступленні ў часовае выкананне пасады Глаўкаверха і заклікаў войскі стаяць на пазіцыях, «…каб не даць саперніку скарыстацца смутай, якая разгулялася ўнутры краіны і яшчэ больш паглыбіцца ў межы роднай зямлі».
Стаўка стала цэнтрам прыцягнення ўсіх сіл, якія выступалі супраць бальшавікоў. 4—11 (17—24) лістапада сабраліся тут лідары небальшавістскіх сацыялістычных груп спрабавалі дамовіцца аб стварэнні пры Стаўцы Агульнарасійскага «аднастайна-сацыялістычнага ўрада ад бальшавікоў да народных сацыялістаў» на чале з эсером В. М. Чарновым[8] Прыбыў, па словах відавочцы, «цэлы вагон: Чарноў, Гоц, Дан і інш. Бесперапынныя пасяджэнні: эсэры, Вікжель, маладыя афіцэры-камісары». 6 (19) лістапада 1917 накіраваныя ў стаўку прадстаўнікі Украінскай Цэнтральнай Рады. Д. І. Дарашэнка і А. І. Латоцкі ўзгаднілі з М. М. Духоніным пры пасрэдніцтве антыбальшавіцкага Агульнаармейскага камітэта пытанне перафарміравання франтавых часцей з мэтай утварэння ўкраінскай арміі па этнічнай і тэрытарыяльнай прыкмеце[9].
У размове па прамым провадзе з наркамам — членам Камісарыята па ваенных і марскіх справах М. В. Крыленка 6 (19) лістапада 1917 Духонін казаў: «Стаўка не можа быць заклікана да прыняцця ўдзелу ў вырашэнні пытання аб законнасці вярхоўнай улады і, як вышэйшы аператыўны і тэхнічны орган, лічыць неабходным прызнанне за ёй гэтых функцый… Стаўленне вярхоўнага камандавання да грамадзянскай вайны выказана ў загадзе наштаверха ад 1 лістапада, якім спынены рух войскаў на Петраград». Атрымаўшы раніцай 8 (21) лістапада 1917 тэлеграму Саўнаркама, які даручаў Духоніну неадкладна пачаць перамовы аб перамір’і з камандаваннем праціўніка, спрабаваў адцягнуць адказ.
Адхіленне ад пасады
9 (22) лістапада 1917Ленін, Сталін і Крыленка выклікалі Духоніна па тэлефоне, запатрабаваўшы неадкладна ўступіць у мірныя перамовы з аўстра-германскім камандаваннем. Духонін адмовіўся, заявіўшы, што такія перамовы можа весці толькі цэнтральны ўрад, але не камандуючы арміяй. Пасля гэтага яму абвясцілі, што яго здымаюць з пасады галоўнакамандуючага, але ён павінен працягваць выконваць свае абавязкі да прыбыцця новага галоўнакамандуючага прапаршчыка Крыленкі. Сам Духонін быў абвешчаны «ворагам народа»[10].
Ужо адхілены ад камандавання, Духонін, працягваючы адчуваць адказнасць за арганізацыю адпору ў выпадку магчымага прарыву праціўнікам аслабленага рэвалюцыйнымі падзеямі фронту, перадаваў штабам франтоў апошнія дырэктывы, накіраваныя на папярэджанне ваеннай катастрофы на лініі абароны з прычыны стыхійнай дэмабілізацыі і на недапушчэнне грамадзянскай вайны. 14 (27) лістапада 1917 — штабу Паўночнага фронту: «У тым крайнім выпадку, калі сувязь са Стаўкай будзе канчаткова страчана… абстаноўка на франтах складзецца так, што арміі, страціўшы сваю ўстойлівасць, адкрыюць фронт, то мяжою іх руху ў тыл павінны служыць Нараўская пазіцыя, возера Чудское, Пскоў-Астраўскія пазіцыі і ўмацаваная пазіцыя, якая прыкрывае кірунак на Балагое — Масква. Задача гэтага фронту павінна заключацца ў трывалым ўтрыманні найважнейшых шляхоў і нашага панавання над шляхамі, якія ідуць з захаду на ўсход». У дадатак да гэтага — 15 (28) лістапада 1917: «Калі дэмаралізацыя вайсковых мас… прывядзе да самачыннага зрыву займаных пазіцый… і да пачатку грамадзянскай вайны, то пры недахопе войскаў, верных абавязку для выканання задачы, названай Вам 14 лістапада… Вам трэба з вернымі нацыянальнаму гонару расійскімі войскамі прыкрываць кірунак Пскоў — Балагое, вызначая подступы да Масквы з поўначы і паўночнага захаду, маючы на ўвазе, што Расія будзе працягваць барацьбу да рашэння Устаноўчага сходу або ўрадавай улады, якая абапіраецца на большасць краіны. Лявей Вас у гэтай крайняй абстаноўцы, прыкрываючы шляху з захаду на Маскву ў раёне Невель — Віцебск — Орша, утворыцца група 17-га і 22-га карпусоў і 2-й кубанскай дывізіі… У задачу іх… уваходзіць далучыць да сябе часткі Заходняга фронту, калі б гэты фронт паддаўся таксама поўнай дэмаралізацыі. Сілай зброі людзей, якія пакідаюць самавольна фронт, калі ён зрушыцца з месца і хлыне ўглыб краіны, не прапускайце ўглыб Расіі… або папярэдне абяззбройвайце іх. У гэтай крайняй абстаноўцы мы павінны выратаваць Маскву і палову Расіі ад грамадзянскай вайны».
16 (29) лістапада 1917 Духонін паведамляў камандуючым Паўночна-Заходнім і Румынскім франтоў: «Атрыманыя звесткі як ад разведкі франтоў, так і ад агентурнай разведкі прымушаюць меркаваць магчымасць пераходу саперніка да актыўных дзеянняў у бліжэйшы час на Румынскім фронце і, магчыма, на Паўднёва-Заходнім фронце… пераследуючы мэту авалодання Бесарабіяй, Адэсай і каменнавугольнымі Данецкімі раёнамі. Неабходна прыняць усе меры… каб своечасова выявіць намеры праціўніка».
17 (30) лістапада 1917, калі Духоніну стала вядома аб руху да Магілёву эшалонаў з рэвалюцыйнымі балтыйскімі матросамі, ён звярнуўся да ўрада УНР за дазволам перавесці Стаўку ў Кіеў. Генеральны сакратарыят, аднак, зацягнуў разгляд гэтага пытання, а пасля пачаў вылучаць сустрэчныя ўмовы, на задавальненне якіх у Духонина не было ні часу, ні магчымасці. 18 лістапада (1 снежня) 1917 Духонін з трывогай паведамляў камандуючаму Румынскім фронтам генералу Г. Д. Шчэрбачову, што «Рада да гэтага часу не дала адказу», знаходзячыяся ў Магілёве вайсковыя падраздзяленні затрымліваюць адпраўку маёмасці Стаўкі. Адначасова прадстаўнік італьянскай ваеннай місіі пры Стаўцы паведаміў, быццам саюзнікі вырашылі прызнаць сепаратны выхад Расіі з вайны. Духонін адмяніў свой выезд з Магілёва разам з саюзніцкімі місіямі, але гэтая інфармацыя не пацвердзілася.
19 лістапада (2 снежня) 1917 у Магілёў прыбыў генерал-маёр Адзінцоў, камандзірованы Генеральным штабам з ведама Саўнаркама «для арыентацыі Стаўкі ў абстаноўцы ў Петраградзе для пагаднення Стаўкі з Петраградам». Пасля сустрэчы генерала Адзінцова з выступаючым ад Стаўкі паручнікам В. Шнеўрам генерал перадаў прызначанаму Саўнаркамам галоўнакамандуючым Мікалаю Крыленку, што «Стаўка здаецца» і ён «можа свабодна прыехаць для ўступлення ў пасаду». У той жа дзень Духонін распарадзіўся вызваліць з турмы ў Быхаве генералаў Карнілава, Дзянікіна і іншых асоб, арыштаваных пасля карнілаўскага мецяжу (гл. таксама Быхаўскае сядзенне).
Забойства
20 лістапада (3 снежня) 1917 у Магілёў прыбыў М. В. Крыленка, які аддаў загад аб сваім уступленні ў пасаду Глаўкаверха і перадаў Духоніну, што ён будзе адпраўлены ў Петраград у распараджэнне СНК.
Духонін быў арыштаваны і на аўтамабілі прывезены на чыгуначны вакзал, дзе яго завялі ў вагон Крыленкі. Аднак па горадзе распаўсюдзіліся чуткі, што генерал Карнілаў са сваім палком ідзе на Магілёў. У цягніка сабраўся натоўп рэвалюцыйных салдат і матросаў, які патрабаваў выдаць Духоніна. Крыленка прыбыў да вагона і паспрабаваў спыніць натоўп, але ўгаворы не падзейнічалі[11]. У вагон уварваліся матросы, вывелі Духоніна на пляцоўку, хтосьці стрэліў яму ў галаву, а затым яго дабілі штыкамі і прыкладамі.
24 лістапада (7 снежня) 1917 Крыленка паведаміў Троцкаму: «У сувязі з забойствам Духоніна неабходна юрыдычнае афармленне справы, акт дазнання па маёй прапанове здзейснены. Цела адпраўлена ў Кіеў. Калі перадаць справу судоваму следчаму, абавязкова ўскрыццё ў Кіеве, нават аж да выкопвання. Прапаную спыніць справу пастановай дзяржаўнай улады… Акты дазнання дастаткова рэабілітуюць ад усялякіх плётак… але ўзбуджэнне справы з абавязковымі допытамі матросаў наўрад ці мэтазгодна».
Троцкі адказаў: «Было б бессэнсоўна і злачынна перадаваць справу ў рукі судовых чыноўнікаў старога гарту. Калі неабходна, можаце перадаць справу рэвалюцыйнаму суду, які павінен быць створаны дэмакратычнымі салдацкімі арганізацыямі пры Стаўцы і кіравацца не старой літарай, а кіравацца рэвалюцыйнай правасвядомасцю народа».
Цела генерала Духоніна было пахавана ў Кіеве на Лук’янаўскіх могілках.