Джон Вотерс народився 22 квітня1946 року в місті Балтимор, штат Меріленд. Батько Джон Семюел Вотерс — був виробником спорядження для пожежогасіння, мати Патриція Енн Вітакер. Навчався в католицькій школі для хлопчиків Calvert Hall. У 12 років Джон заробляв гроші ляльковими виставами на дитячих вечірках та днях народженнях. Свою першу кінокамеру Джон отримав на шістнадцятиріччя від своєї бабусі. Навчався в Нью-Йоркському університеті, але був виключений через куріння марихуани. Джона завжди приваблювало насильство, як на екрані, так і в реальному житті. Він був одержимий різними злочинами і регулярно відвідував судові процеси по всій Америці. У 1969 році зайняв у свого батька 2000 доларів, щоб зробити свій перший повнометражний художній фільм «Відстійні світ». Вотерс регулярно знімає свою улюблену трупу під назвою «Dreamlanders». Серед них: Дівайн, Мінк Стоул, Девід Локері, Мері Вівіан Пірс і Едіт Мессі. Фільм режисера «Рожеві фламінго» (1972) з бюджетом 10000 доларів був заборонений в передмісті Нью-Йорка Гіксвеллі, а він сам оштрафований на 5000 доларів за образу моральності жителів містечка. Найбільш високобюджетний фільм в кар'єрі режисера був «Матуся — маньячка-вбивця» (1994) з бюджетом 14 мільйонів доларів.
