В молоді роки Коксетер складав музику, у віці 10 років вже був піаністом. Пізніше писав, що математика і музика тісно пов'язані у викладі своїх ідей, в статті 1962 року «Математика і музика» в Canadian Music Journal.
Протягом 60 років працював в Університеті Торонто і опублікував дванадцять книг. Найбільш відомий роботами про правильні багатогранники і багатовимірну геометрію. Він був прихильником класичного підходу до геометрії в період, коли тенденція підходу до геометрії все більше і більше нагадувала підхід до алгебри.
Коксетер прийшов у Триніті-коледж, Кембридж, в 1926 році як викладач математики. Там він здобув ступінь бакалавра в 1928 році і докторський ступінь в 1931 році. У 1932 році він вирушив до Принстонського університету на один рік на стипендію Фонду Рокфеллера, де він працював з Германом Вейлем, Освальдом Вебленом і Соломоном Лефшец. Повернувшись в Триніті через рік, він взяв участь у семінарі з філософії математики, організованому Людвігом Вітгенштейном. У 1934 році він провів один рік в Принстонському університеті як стипендіат фонду Проктера.
У 1936 році Коксетер переїхав у Канаду і став працювати в Університеті Торонто, ставши його професором в 1948 році. Він був обраний членом Королівського товариства Канади в 1948 році і членом Королівського товариства в 1950 році. Він працював разом з Мауріціо Ешером і Бакмінстер Фуллером, частина його робіт про геометричні фігури натхненна рядом їхніх ідей.
Коксетер, Лонге-Хіггінс і Міллер були першими, хто опублікував повний список правильних багатогранників (1954)
У 1978 році Канадське математичне товариство заснувало премію Кокстера-Джеймса на його честь.
F. Arthur Sherk, Peter McMullen, Anthony C. Thompson and Asia Ivić Weiss, editors: Kaleidoscopes — Selected Writings of H.S.M. Coxeter. John Wiley, 1995, ISBN 0-471-01003-0