Watkins besegrade den sittande senatorn Orrice Abram Murdock i senatsvalet 1946. Han omvaldes 1952. Han förespråkade ett slut på den federala regeringens godkännande av indianstammar så att ursprungsbefolkningen kunde ha likvärdiga rättigheter som amerikanska medborgare. Han ville integrera indianerna i resten av samhället. Enligt honom hade indianstammarna blivit för beroende av pengar från den federala regeringen. Watkins besegrades av demokratenFrank Moss i senatsvalet 1958.