В январе 2007 года стал играющим тренером клуба «Питерборо Юнайтед», выступавшего во Второй Футбольной лиге. В течение следующих двух сезонов Фергюсон вывел клуб сначала в Первую Футбольную лигу, а затем и в Чемпионат Футбольной лиги. 9 ноября 2009 года он был снят с должности главного тренера «Питерборо».[2]
6 января 2010 года Даррен Фергюсон был назначен главным тренером «Престон Норт Энд».[3]
29 декабря 2010 года был отправлен в отставку из-за плохих результатов клуба, который по итогам сезона выбыл из Чемпионшипа. 12 января 2011 года вернулся в «Питерборо Юнайтед» после неожиданного ухода с поста Гарри Джонсона.
Даррен Фергюсон — сын бывшего главного тренера «Манчестер Юнайтед» Алекса Фергюсона. У него двое братьев: старший брат Марк и брат-близнец Джейсон.
Даррен является воспитанником молодёжной академии «Манчестер Юнайтед». В 1990 году он дебютировал в матче за основной состав клуба. В сезоне 1992/93 Даррен сыграл во всех 15 стартовых матчах новообразованной Премьер-лиги, заменяя травмированного Брайана Робсона. С ноября 1992 года он уже не играл в чемпионате, но и сыгранных до этого матчей было достаточно для получения чемпионской медали по итогам сезона.
В следующем сезоне Даррен провёл лишь пять матчей за основной состав и в итоге был продан в «Вулверхэмптон Уондерерс» за £250 000.
Он провёл за «Вулверхэмптон» пять сезонов, в течение которых «волки» дважды выходили в плей-офф Первого дивизиона и четыре раза финишировали в первой десятке, но ни разу не смогли добиться выхода в Премьер-лигу.
В 1999 году Даррен Фергюсон перешёл в голландский клуб «Спарта Роттердам», но не заиграл в нём и в том же году вернулся в Британию, перейдя в клуб «Рексем». За «Рексем» он играл до 2007 года, проведя более 300 матчей и забив более 50 голов. В 2003 году он помог свому клубу выйти во Второй дивизион. Также он выиграл Трофей Футбольной лиги в сезоне 2004/05.