Основание общине положили схимонах Зосима (Верховский) со своими духовными дочерьми, которые были вынуждены покинуть Николаевский монастырь в Туринске. На новом месте женская монашеская община устроена по благословению митрополита Московского Филарета в 1826 году на участке земли в Верейском уезде, пожертвованном помещицей Марией Бахметевой. В 1856 году община была преобразована в монастырь[2].
Монастырь, продолжавший существовать после 1917 года как трудовая земледельческая артель, был закрыт окончательно в мае 1929 года.
В 1967 году, на территории монастыря действовал пионерлагерь для детей сотрудников Московского метрополитена[2].
Возрождён как женский в августе 1999 года сначала как подворье московского Новодевичьего монастыря[2]. 7 марта 2000 года Священный синод принял решение об открытии Троице-Одигитриевской Зосимовой пустыни как самостоятельного монастыря[3].
23 июля 2000 года основатель пустыни схимонах Зосима (Верховский) был прославлен в лике преподобных.
2 марта 2017 года в собственность храма было передано четыре здания: дом с мезонином, гостиница, дом причта с пристройкой, а также трапезный корпус конца XIX века[5].
14 августа 2018 года Департамент культурного наследия города Москвы выдал разрешение на реставрацию 4-х объектов культурного наследия регионального значения монастыря: дом причта с пристройкой начала XX века, колокольня 1910-х годов, хозяйственный корпус и дом с мезонином начала XX века[6].
Женская Зосимова пустынь / Сост. монахиня Зосима (Верховская). — М.: Паломник, 2008. — 640 с. — 6000 экз. — ISBN 5-88060-128-5.
Преподобный Зосима (Верховский). Житие, воспоминания,слова и наставления. — 3-е изд., испр. и доп. — М.: Софийская набережная, 2008. — С. 223—263. — 384 с. — 5000 экз. — ISBN 978-5-91459-007-6.
