На Супердрафте MLS 2008 года Кэмерон был выбран в третьем раунде под общим 42-м номером клубом «Хьюстон Динамо»[4]. Дебютировал за клуб 29 марта 2008 года в матче против «Нью-Инглэнд Революшн». 6 апреля того же года забил свой первый гол за клуб в матче против «Далласа»[5]. В октябре 2008 года попал в тройку номинантов на звание лучшего новичка сезона в MLS[6].
25 июля 2012 года клуб английской Премьер-лиги «Сток Сити» согласовал трансфер Кэмерона, который должен быть состояться после получения разрешения на работу в Англии[8]. Разрешение на работу было получено 8 августа[9]. Дебютировал за «гончаров» в матче предсезонного турне против немецкого «Гройтер Фюрта»[10]. 26 августа дебютировал в Премьер-лиге в матче против лондонского «Арсенала», который завершился вничью со счётом 0:0[11]. Благодаря своему универсализму, может играть на позициях в центре защиты или в полузащите, но в «Сток Сити» чаще всего играет на позиции правого крайнего защитника[12].
31 августа 2018 года Кэмерон был отдан в аренду до конца сезона 2018/19 клубу «Куинз Парк Рейнджерс»[13]. 6 октября 2018 года в матче с «Дерби Каунти» он забил свой первый гол за новый клуб. 25 июля 2019 года Кэмерон перешёл в КПР на постоянной основе по свободному трансферу, подписав однолетний контракт с опцией продления ещё на один год[14]. Перед началом сезона 2020/21 был назначен капитаном команды[15]. 5 мая 2021 года Кэмерон объявил об уходе из КПР и возвращении на родину[16].
13 мая 2021 года Кэмерон подписал контракт с клубом MLS «Цинциннати» до конца сезона 2022 с опцией продления ещё на один год[17][18]. За «Цинциннати» дебютировал 16 мая в матче против «Интер Майами»[19]. По окончании сезона 2022 «Цинциннати» не стал продлевать контракт с Кэмероном[20].
4 мая 2023 года Джефф Кэмерон и Брек Шей объявили о завершении футбольной карьеры и планах начать совместный бизнес[21].
.jpg)
.svg){kind=small}
