John Spencer-Churchill s-a căsătorit prima dată cu Alexandra Mary Cadogan (n. 22 februarie 1900 – d. 23 mai 1961), la 17 februarie 1920 la Londra. Ea a fost fiica lui Henry Cadogan, Viconte de Chelsea, care era fiul și moștenitorul lui George Henry Cadogan, al 5-lea Conte Cadogan. John și Alexandra au avut doi fii și trei fiice:
Lady Sarah Consuelo Spencer-Churchill (n. 17 decembrie 1921 – d. 13 octombrie 2000); botezată la 17 ianuarie 1922 la St Margaret's Westminster;[1] s-a căsătorit la 14 mai 1943 la Westminster cu Edwin Fariman Russell (n. 15 iulie 1914) și au avut patru fiice: Serena Mary Churchill Russell (n. 1944), Consuelo Sarah Russell (n. 1946), Alexandra Brenda Russell (n. 1949) și Jacqueline Russell (n. 1958); au divorțat la 7 octombrie 1966 la Reno, Statele Unite; d-a recăsătorit la 11 noiembrie 1966 cu Guy Burgos cu care nu a avut copii; au divorțat în 1967 în Mexico; s-a căsătorit pentru a treia oară în 1967 la Philadelphia cu Theo Roubanis cu care nu a avut copii.
Lady Caroline Spencer-Churchill (n. 12 noiembrie 1923 – d. 1992) s-a căsătorit la 5 decembrie 1946 la Woodstock cu Charles Huguenot Waterhouse (n. 11 iunie 1918) și au avut trei copii: Michael Thomas Waterhouse (n. 25 mai 1949), Elizabeth Ann Waterhouse (n. 1951) și David Charles Waterhouse (n. 1956)
Lady Rosemary Mildred Spencer-Churchill (n. 24 iulie 1929), doamnă de onoare a reginei Elisabeta a II-a; s-a căsătorit la 26 iunie 1953 la Oxford cu Charles Robert Muir (d. 1972) și au avut trei copii: Alexander Pepys Muir (n. 1954), Simon Huntly Muir (n. 1959) și Mary Arabella Muir (n. 1962). Fiul ei Alexander este finul Prințesei Margaret.[2]
Lord Charles George William Colin Spencer-Churchill (n. 13 iulie 1940) căsătorit prima dată la 23 iulie 1965 cu Gillian Spreckles Fuller cu care nu a avut copii; căsătoria a fost dizolvată în 1968; s-a căsătorit a doua oară în 1970 cu Elizabeth Jane Wyndham (n. 1948) cu care are trei copii: Rupert John Harold Mark Spencer-Churchill (n. 1971), Dominic Albert Charles Spencer-Churchill (n. 1979) și Alexander David Spencer-Churchill (n. 1983)