Stocznia została założona w 1938. Jest położona nad rzeką Pascagoula w miejscu gdzie ta wpływa do Zatoki Meksykańskiej. Początkowo stocznia produkowała jednostki dla odbiorców cywilnych, jednak w latach 50 przestawiła się na produkcję dla wojska, kiedy w 1957 otrzymała zamówienie od marynarki wojennej na serię okrętów podwodnych z napędem atomowym.
W 1961 koncern Litton kupił stocznię „Ingalls” i przyczynił się do jej rozbudowy i modernizacji. W 1977 pracowało w niej 25 000 osób. Obecnie stocznia zatrudnia 10 900 pracowników i jest największym prywatnym pracodawcą w stanie Missisipi.
29 sierpnia 2005 stocznia znalazła się na obszarze przez który przechodził huragan Katrina. Główne urządzenia stoczni nie uległy zniszczeniu, jednak musiano ograniczyć produkcję z powodu zniszczeń jakim uległa sąsiadująca z zakładem infrastruktura.