Maddison speelde in de jeugdopleiding van Coventry City. Bij die club maakte hij ook zijn professionele debuut. Op 13 augustus 2014 speelde hij zijn eerste duel, in de League Cup tegen Cardiff City. Door doelpunten van Guido Burgstaller, Ryan Haynes (eigen doelpunt) en Shaun Miller werd het 1–2 voor Cardiff. Maddison begon aan het duel als reservespeler en na negenenzestig minuten mocht hij van coach Steven Pressley als vervanger voor Josh McQuoid binnen de lijnen komen.[1] Drie maanden later tekende de middenvelder zijn eerste professionele verbintenis bij club.[2] In februari 2016 werd Maddison aangetrokken door Norwich City, wat hem nog wel het seizoen liet afmaken bij Coventry.[3] Na het einde van dit seizoen werd de Engelsman voor de tweede maal verhuurd, ditmaal voor een half seizoen aan Aberdeen.[4] Het restant van het seizoen 2016/17 bracht hij hierna voornamelijk door op de bank van Norwich, maar vanaf de zomer van 2017 kwam hij weer meer aan spelen toe. Medio 2018 verkaste Maddison voor circa vijfentwintig miljoen euro naar Leicester City, waar hij zijn handtekening zette onder een verbintenis voor de duur van vijf seizoenen.[5] In augustus 2020 werd zijn contract opengebroken en met een jaar verlengd.[6] In juni 2023 kwamen Leicester en Tottenham Hotspur een overgang van de middenvelder overeen, waarmee zo'n zesenveertig miljoen euro gemoeid was. Bij zijn nieuwe club tekende hij een contract voor vijf seizoenen, ingaande per 1 juli.[7]
In mei 2024 werd Maddison door Southgate opgenomen in de voorselectie voor het EK 2024 in Duitsland, maar hij werd gepasseerd voor de definitieve selectie.[11][12]