Zijn films kenmerken zich door een zeer positieve, soms kinderlijk naïeve kijk op de wereld en een voorliefde voor de kleinburgerlijke wereld van de gewone mens. De grote wereld waarin alles draait om macht en geld wordt vaak op satirische wijze bekritiseerd. Daarnaast zijn zijn films ook te herkennen aan een duidelijke voorliefde voor de Verenigde Staten. Als filmmaker schuwde Capra er niet voor om een flinke dosis nationalisme en patriottisme in zijn films te verwerken.
Na de oorlog begon hij te werken als figurant in verscheidene films, waarna hij ervaring opdeed bij montage en regie van korte films. Op 25 november1923 trouwde hij met Helen Howell. In januari 1924 werd hij door Hal Roach ingehuurd als scenarist van Our Gang-filmpjes (in Nederland beter bekend als de Boefjes). Frank Capra wilde regisseur worden, maar Hal Roach weigerde, waarna Frank Capra ontslag nam en begon te werken voor Mack Sennett, in 1925. Deze liet hem scenario's schrijven voor films met Harry Langdon (de "vierde grote stomme komedieacteur") in de hoofdrol. Nadat ook Sennett Capra had ontslagen, kreeg hij een baan bij Langdon, eerst als scenarist, en later als regisseur.
In 1927 werd hij ook daar ontslagen, toen Langdon besloot zichzelf te regisseren, waarna hij ging werken bij Columbia. Deze productiemaatschappij werd in de jaren dertig groot door het succes van de films van Capra. Hier begon een samenwerking met de scenarist Robert Riskin. In 1933 brak hij definitief door met Lady for a Day, waarvoor hij een Oscarnominatie kreeg. Het jaar daarop volgde zijn eerste grote mijlpaal. De romantische komedie It Happened One Night, met Clark Gable en Claudette Colbert, was een groot succes, wat onder andere resulteerde in vijf Oscars. It Happened One Night was de eerste film die de vijf belangrijkste Oscars won, namelijk Beste Film, Beste Regie (voor Capra), Beste Mannelijke Hoofdrol (voor Gable), Beste Vrouwelijke Hoofdrol (voor Colbert) en Beste Scenario (voor Riskin).
De daaropvolgende jaren volgde een serie van komedies met een moraal en serieuze drama's, als Mr. Deeds Goes to Town (1936), Lost Horizon (1937), You Can't Take It with You (1938) en Mr. Smith Goes to Washington (1939). Al deze films werden genomineerd voor meerdere Oscars, waaronder die voor Beste Film. Veel van deze films gingen over "de kleine man die vocht tegen het systeem". Hierna vertrok hij van Columbia naar Warner Bros, waar hij onder andere de komedie Arsenic and Old Lace maakte. Deze film werd pas in 1944 uitgebracht.
Na de oorlog begon hij samen met William Wyler en George StevensLiberty Pictures. Zijn bekendste film, de kerstmisklassiekerIt's a Wonderful Life, was een grote flop in de bioscopen, maar vond later zijn publiek op de televisie. Met uitzondering van It's a Wonderful Life konden andere naoorlogse films niet het niveau van zijn vooroorlogse films bereiken, en had de filmmaker moeite met het bereiken van een nieuw publiek. In 1961 maakte hij zijn laatste film, Pocketful of Miracles.
Op 3 september 1991 stierf Frank Capra in zijn slaap aan een hartaanval in La Quinta, Californië. Hij werd 94 jaar.
.svg){kind=small}
