Nel 1959 si legò alla casa di produzione Warner Bros., che lo lanciò nel ruolo di protagonista nel film Scandalo al sole, accanto a Sandra Dee. Sull'onda del successo ottenuto, anche grazie al suo sex-appeal che ne fece l'idolo delle teenager degli anni sessanta, Donahue interpretò successivamente, sempre per la Warner Bros., Vento caldo (1961), con Claudette Colbert e Karl Malden, con la colonna sonora di Max Steiner, già autore delle musiche di Scandalo al sole.
Solo pochi anni dopo questi successi, la parabola artistica di Donahue era già in declino, anche se egli continuò la sua carriera di attore fino ai primi anni novanta, interpretando complessivamente una sessantina di film e recitando in alcuni popolari telefilm americani. Nel 1974, il regista Francis Ford Coppola, suo ex compagno di studi all'accademia militare, gli affidò un piccolo ruolo nel film Il padrino - Parte II, in cui Donahue fu accreditato con il suo vero nome, Merle Johnson.
La sua figura ha parzialmente ispirato il personaggio di Troy McClure della serie animata I Simpson.
Troy Donahue è stato sposato quattro volte e ha avuto due figli, Sean e Janine.
Colpito da attacco cardiaco il 30 agosto del 2001, morì tre giorni dopo al Saint John's Health Center di Santa Monica, all'età di 65 anni.
