מועדון הכדורגל קריליה סובייטוב סמרה הוקם בשנת 1942 ביוזמת המשרד לתעשייה האווירית וזה הסיבה לשם המועדון ("Крылья Советов" משמעותו מרוסית, כנפי הסובייטים). המשחק הרשמי הראשון של הקבוצה היה במסגרת הגביע הסובייטי, משחק שנערך ב-30 ביולי 1944 נגד לוקומוטיב מוסקבה, משחק שנגמר בניצחון 1–5 ללוקומוטיב. המשחק הראשון של הקבוצה בסבב הליגות הסובייטי היה ב-4 ביוני 1945 מול קבוצת טורפדו טרק, במשחק זה שתי הקבוצות נפרדו בתיקו 1-1, הנקודה הראשונה אי פעם של הקבוצה בליגה כלשהי.
הקבוצה העפילה לראשונה לליגה הסובייטית הבכירה בשנת 1946 כאשר המשחק הראשון שלה נערך ב-21 באפריל 1946, משחק אותו הפסידה הקבוצה 1–2 לזניט לנינגרד. הקבוצה נשארה עוד מספר עונות בליגה הבכירה ואף על פי שבעונותיה הראשונות היא נאבקה בתחתית, היא התחזקה עם הזמן והפכה לקבוצת מרכז טבלה לפני שבעונת 1951 סיימה הקבוצה במקום הרביעי בטבלה, הישג השיא של הקבוצה בכל שנותיה בליגה הסובייטית.
במהלך שנת 1953, שם הקבוצה שונה ל"זניט". בעונת 1955 סיימה הקבוצה במקום הלפני-אחרון בליגה הסובייטית, דבר שגרם לה לרדת לליגת המשנה אך הקבוצה חזרה לאחר עונה אחת לליגה הבכירה אך בתקופת החזרה שלה הקבוצה שיחקה רוב הזמן בתחתית עד שירדה ליגה שנית בעונת 1959. הקבוצה המשיכה לעלות ולרדת מהליגה הבכירה לליגת המשנה וחזרה עד שבשנת 1979 ירדה סופית לליגת המשנה ולא עלתה יותר לליגה הבכירה ובכך השלימה 26 עונות בליגה הבכירה עד התפרקותה בשנת 1992. עם הקמת הליגה הרוסית, הקבוצה הייתה אחת המקימות שלה.
הקבוצה חזרה לאירופה בעונת 2005/2006, בגביע אופ"א, אז גברה בסיבוב השני המוקדם על באטה בוריסוב הבלארוסית אך הפסידה בסיבוב הראשון לקבוצת AZ אלקמאר ההולנדית. בהתאם לתוצאות עונת 2013/14 הקבוצה ירדה ליגה וחזרה לליגת משנה. אולם בעונת 2015/16 חזרה לליגה הבכירה לאחר שזכתה באליפות ליגת משנה הרוסית, אך בסיום אותה עונה סיימה במקום ה-15 והודחה חזרה לליגת המשנה.
בעונת 2021/2022 הבקיעה את מירב השערים במשחק אחד בגביע הרוסי בכדורגל, כשהבקיעה 10 שערים מול זנאמיה נוגינסק בשלב הבתים של הטורניר ובכך הייתה לקבוצה שהבקיעה הכי הרבה שערים בהיסטוריה של הגביע הרוסי[4]. באותה עונה, לאחר פתיחה חלשה (3 הפסדים ותיקו), שחקני הקבוצה השיגו 7 ניצחונות ב-10 משחקים בליגת העל והתמקמו בצמרת טבלת הליגה.
אצטדיון הקבוצה עד 2018 היה אצטדיון מטאלורג[5] שנבנה ב-1957 בחלקה הצפון-מזרחי של העיר סמרה, והוא מכיל 33,220 מקומות ישיבה המפוזרים על פני שלושה יציעים. ב-2004 האצטדיון היה לאצטדיון הפופולרי ביותר ברוסיה לאחר שבכל משחק ליגה של קרילייה סובייטוב הגיעו 24,000 אוהדים, מספר שיא לאצטדיון באותה עונה, שגם הייתה המוצלחת ביותר בתולדות הקבוצה כשסיימה במקום השלישי בליגה.
החל מסוף עונת 2017/2018 הקבוצה מארחת את משחקיה באצטדיון סמרה ארנה, שנבנה לקראת מונדיאל 2018 ומכיל 44,918 מושבים.
