מאז אותה עונה שערך את הופעת הבכורה שלו מול הפועל נצרת עילית במחזור ה-9 יאיר אזולאי מצא את מקומו בהרכב בני יהודה, לסירוגין. יאיר אזולאי היה שותף בגמר גביע המדינה של עונת 2005/2006 עם בני יהודה והופיע עימה בהופעה היסטורית בגביע אופ"א בתחילת עונת 2006/2007.
לקראת עונת 2014/2015 חזר אזולאי לקדנציה נוספת בהפועל אשקלון והיה שותף לעליית הקבוצה שתי ליגות ברציפות. באוגוסט 2016 עבר להפועל בני לוד בכלל שבליגת העל המשחקים נערכים בשבת.
ב-18 בינואר חתם בעירוני קריית גת מליגה א'. ב-2 באוגוסט2017 חתם בהפועל אדומים אשדוד[1], ובעונתו הראשונה בקבוצה עלה עמה לליגה א' והמשיך עוד עונה שלאחריה פרש ממשחק ומונה למנהל המקצועי במועדון.
בעונת 2020/2021 העלה את הפועל אדומים אשדוד לליגה הלאומית. בדצמבר 2021, לאחר התפטרותו של רוני אוואט, מונה למאמן הקבוצה יחד עם עידן שריקי[2][3], אותה הוביל לפלייאוף העליון. בסיום העונה סיים את תפקידו. ביולי 2024 מונה למאמן עירוני אשקלון.