נישואיה של אשת אצולה צעירה (מילי בובי בראון) עם נסיך נאה (ניק רובינסון) הופכים למאבק הישרדות, לאחר שמשפחתו מתכוונת להקריב אותה לדרקונית יורקת אש כדי להחזיר חוב עתיק.
הסרט מתחיל במתקפה כושלת שאותה מוביל המלך הראשון של אוריה על דרקונית השוכנת בממלכתו. כל אנשי המלך נהרגים, ומותירים את המלך נתון לחסדי הדרקונית.
מאות שנים מאוחר יותר, אלודי, בתו המתבגרת של לורד בייפורד, ראש בית אצולה בארץ צפונית וענייה, מקבלת הצעה מהמלכה איזבל מממלכה מרוחקת: אוריה להינשא לבנה, הנסיך הנרי. על פי דרישתו של אביה שחשובה לו התמורה הכספית שיקבל מממלכת אוריה לעזרה לאנשיו העניים, אלודי מסכימה לנישואים. עם הגעתם לאוריה שמתגלה כממלכה דרומית עשירה, אלודי והנרי בתחילה אינם מעוניינים זה בזה, אך מתחילים להתחבר כאשר הם חולקים ביניהם את הרצון לטייל. אמה החורגת של אלודי, ליידי בייפורד, חושדת במניעיה של המלכה איזבל, מה שמוביל אותה להמליץ לאלודי לסיים את האירוסין.
לאחר החתונה, אלודי והנרי לוקחים חלק בטקס עתיק בהרים, כביכול כדי לחגוג את האיחוד ביניהם. איזבל מתארת בטקס את ההסכם בין המלך הראשון לדרקונית, שבו היה עליו להקריב את שלוש בנותיו כדי להבטיח שלום בין עמו לדרקונית. לאחר טקס שבו כפות הידיים שלהם נחתכות ומוחזקות יחד, הנרי נושא את אלודי על פני הגשר הצר מעל המאורה של הדרקונית, ואז לפי דרישת המלכה, זורק אותה לתהום.
לאחר התאוששותה מהנפילה, אלודי מבינה שהיא הקורבן האמיתי. היא בורחת מהדרקונית לאחר שהיא שורפת את רגלה, ומגלה מערה מוארת מלאה בתולעי משי זוהרות, אותן היא אוספת כמקור אור. במהלך שנתה של אלודי, התולעים מרפאות את הכוויה ברגלה. אלודי מגיעה לחדר במערה בו חרוטים שמות קורבנות העבר ומצוירת מפה. אלודי עוקבת אחר המפה עד למבוי סתום בירידה אנכית גבוהה על צלע ההר. היא מגלה שרידים של גורי דרקונים מתים, ומבינה כי הקורבנות המלכותיים נובעים מעסקה שעשה מלך אוריה עם הדרקונית כשנתפש על ידי הדרקונית לאחר שהמשלחת בראשותו הרגה את בנותיה של הדרקונית.
משלחת הצלה בראשות לורד בייפורד מגיעה. הדרקונית הורגת את כולם, כולל את לורד בייפורד, אבל הסחת הדעת מאפשרת לאלודי לברוח מההר. היא לוקחת את אחד מסוסי מפלגת ההצלה ומתחבאת מתחת לסלע כשהדרקונית שורפת את האזור שמסביב במהלך המרדף אחריה.
כשהיא מבינה מהשריפה שהקרבתה של אלודי נכשלה, איזבל פונה לחטוף את אחותה הצעירה של אלודי, פלוריה, כמחליפה. לאחר שאלודי שומעת זאת מליידי בייפורד המיואשת, היא חוזרת להר כדי להציל את פלוריה, שאותה הדרקונית השאירה בחיים כפיתיון.
אלודי יוצרת הסחה כדי להגיע לפלוריה. תוך שהיא מנחה את אחותה להתחבא, היא מתעמתת עם הדרקונית ומנסה לשכנע אותה ששניהם רומו על ידי אנשי הממלכה: על ידי שילוב החתכים בידיהם בטקס, הדם של הכלות ושל בני המלוכה התערבב, וגרם לדרקונית לחשוב על הכלות התמימות כבנות המלוכה בהן נשבעה לנקום. הדרקונית מסרבת להאמין לאלודי ותוקפת אותה, אבל אלודי מטעה אותה תוך שהאש אותה הוא ירקה מפיה מוחזרת אליה ושורפת את פניה וגופה. כשהדרקונית נתונה לחסדיה, אלודי מחליטה לעצור את מעגל הדמים, היא משכנעת את הדרקונית באמת ומרפאה אותה ואת עצמה בעזרת התולעים הזוהרות.
לאחר מכן, אלודי מגיעה לארמון תוך כדי טקס החתונה של כלה נוספת שמיועדת להקרבה וחושפת את הבגידה של משפחת המלוכה. אלודי מייעצת לכלה החדשה ולמשפחתה לברוח, והדרקונית שהפך לשותפה שורפת את הארמון עם כל בני ואצילי הממלכה בתוכו. ימים לאחר מכן, אלודי, פלוריה וליידי בייפורד מפליגות חזרה לביתן, בספינה עמוסה באספקה ומלוות בדרקונית.
הסרט הוכרז במרץ 2020, עם חואן קרלוס פרסנדילו כבמאי, ג'ו רוט וג'ף קירשנבאום כמפיקים, ודן מאזאו על התסריט.[1] בנובמבר 2020, מילי בובי בראון לוהקה לתפקיד הנסיכה אלודי, וגם קיבלה את התפקיד של ההפקה בפועל של הסרט, עם תקציב צפוי של 60–70 מיליון דולר שהוגדרו לסרט.[2][3]
הסרט היה אמור להיות לצאת לאור על ידי נטפליקס ב-13 באוקטובר 2023,[7] אך היציאה נדחתה עקב שביתת התסריטאים ב-2023. לסרט הוכרז תאריך יציאה חדש, ב-8 במרץ 2024.[8][9]ֿ