טימופיי מרגאסוב התחיל לשחק כדורגל במועדון נוער בעיר הולדותו ואחר כך עלה לקבוצה בוגרת. בשנת 2012 הוא חתם חוזה עם יניסיי ובשנת 2013 עם מעבר לרוסטב החל לשחק בליגה העליונה הרוסית. לקראת עונת 2014/15 הוא הושאל לסיביר נובוסיבירסק. לאחר שנה הוא עבר לקריליה סובייטוב סמרה וממנה ללוקומוטיב מוסקבה. בהיותו חתום בלוקומוטיב הוא הושאל לטוסנו ואחר כך לסוצ'י. בשנת 2020 הוא נמכר לסוצ'י והמשיך לשחק עבור המועדון.